A construção da Matriz de Caminha foi imposta pela necessidade de edificar uma igreja intramuros, o que, pela exiguidade do espaço disponível, deixou muito pouco desafogo à frontaria do templo, que só viria a ser libertada no decurso das obras de restauro promovidas no presente século pelos Monumentos Nacionais. A sua fundação tem sido erradamente atribuída à iniciativa de D. Manuel I, pois está documentalmente provado que a primeira pedra deste esplêndido edifício foi lançada a 4 de abril de 1488, quando reinava o seu antecessor e nada faria prever a sua ascensão ao trono. As obras arrastaram-se por longos anos, oneradas com pesados encargos, que nem o beneplácito régio nem os elevados subsídios concedidos pelos donatários da vila conseguiram aliviar, sendo o templo inaugurado em 1556, um ano antes da morte de D. João III.A planta do edifício e a direção inicial das obras atribuem-se ao mestre biscainho João Tolosa e a Pero Galego, estando também comprovada a participação de mestres portugueses, nomeadamente através de uma gárgula antropomórfica que exibe as nádegas voltadas para terras galegas.
Obra-prima do gótico tardio nortenho, mais parece uma igreja-fortaleza, o que se deve à enraizada tradição românica desta região. No entanto, tanto o exterior como o interior deste edifício são de grande harmonia arquitetónica e rara qualidade, devidas sobretudo ao carácter equilibrado e elegante da sua composição, que com tanta mestria foi capaz de conjugar elementos de diversas influências, nomeadamente os ornamentos ditos «platerescos» e a carpintaria mudéjar.Na fachada principal erguem-se dois elegantes gigantes rematados por pináculos floridos que demarcam as naves e emolduram o portal renascentista de elegante arco de volta perfeita. Este é enquadrado num alfiz rematado por duplo friso e sobrepujado por uma rosácea inscrita numa moldura rendilhada. Dos lados, duas estilizadas frestas valorizam o conjunto e reforçam a iluminação das naves. O edifício era coroado por uma delicada platibanda que mascarava o telhado, quase totalmente destruída pelo violento temporal ocorrido em janeiro de 1636.