Instalada a Assembléia Constituinte em fevereiro de 1946, Capanema foi designado membro da Comissão Constitucional, encarregada de redigir o anteprojeto da nova Carta. Nessa condição, participou dos trabalhos da terceira subcomissão, que elaborou o capítulo referente ao Poder Legislativo.
Nos debates da Assembléia, Capanema foi um dos mais ardorosos defensores do artigo que versava sobre a representação proporcional dos estados na Câmara Federal. O artigo fixava um coeficiente de 150 mil habitantes por deputado até o limite de 20 deputados e de 230 mil habitantes para os deputados seguintes, prejudicando dessa forma a representação dos estados mais populosos do país. Esse dispositivo suscitou duras críticas, mas foi aprovado, transformando-se no artigo 58 da Constituição de 1946, “um dos mais importantes instrumentos de estruturação política do novo regime”, na opinião da socióloga Maria do Carmo Campelo de Sousa.
A Constituição foi promulgada em 18 de setembro de 1946 e a Assembléia transformou-se em Congresso ordinário. Dessa forma, os constituintes tiveram seus mandatos estendidos para a legislatura de 1946 a 1951.