Em 2006, a equipe dos Whitecaps ganhou um inédito campeonato duas vezes, tanto o primeiro campeonato da United Soccer Leagues, derrotando o anfitrião Rochester Rhinos por 3x0 no PAETEC Park, e ganhando o troféu feminino da W-League. A equipe masculina também venceu a Nation's Cup, um novo torneio criado pelo seu clube como uma forma dos Whitecaps jogar contra a concorrência internacional. "Vancouver" foi trazido de volta ao seu nome, mudando-se oficialmente para "Vancouver Whitecaps FC".
Em 12 de outubro de 2008, conquistou seu segundo United Soccer Leaguescom uma vitória por 2x1 sobre o Puerto Rico Islanders. Charles Gbeke marcou duas vezes de cabeça no segundo tempo para ajudar a garantir o título. Em 2009, eles ficaram em sétimo lugar no campeonato e foram eliminados na final pelo Montreal Impact pelo placar agregado de 6x3.
Em novembro de 2009, os Whitecaps, juntamente com várias outras equipes, anunciaram sua intenção de deixar a USL First Division para se tornarem os co-fundadores do North American Soccer League, que começou em 2010. Em 7 de janeiro a USSF anunciou que nem a USL nem a NASL seriam permitidos de terem um campeonato de segunda divisão, e a USSF iria administrar um campeonato onde a NASL e USL são conferências no campeonato.
Em 24 de novembro de 2009 foi anunciado que Paul Barber, ex-Diretor Executivo do Tottenham Hotspur, irá se tornar o Chefe Executivo, o diretor de Operações do Caps.
O Whitecaps jogará um campeonato de 30 jogos na temporada regular, com 15 jogos em casa e 15 jogos fora no novo United States Soccer Federation Division 2 Professional League.
Em 24 de julho de 2008, a MLS anunciou que eles estavam buscando adicionar duas franquias de expansão para a temporada de 2011. Um dia depois, os Whitecaps oficialmente anunciaram que eles estavam buscando um dos dois pacotes de expansão. Os Whitecaps também anunciaram que o ícone dos esportes local Steve Nash, vai se juntar à equipe dos Whitecaps.