The recommended care for critical patients with nursing diagnosis impaired gas exchange - Systematic Literature Review | Jeronymo | Journal of Specialized Nursing Care
Ana Carolina de Oliveira Jeronymo
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The recommended care for critical patients with nursing diagnosis impaired gas exchange - Systematic Literature Review
O cuidado recomendado ao paciente crítico com o diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada - Revisão Sistematizada da Literatura
Ana Carolina de Oliveira Jeronymo. Enfermeira. Aluna do Curso de Especialização em Enfermagem em Cuidados Intensivos /Universidade Federal Fluminense (UFF). akarololiveiraj@hotmail.com
Abstract: The nursing diagnosis impaired gas exchange is very common in intensive care units, and its resolution is used some nursing interventions, among them listen lungs and aspire airways. Objective: This research aimed to investigate what is the most efficient and current knowledge in making decisions about the care of the patient with this diagnosis. Method: Was used as a methodology to systematic review of the literature, using of scientific articles, as full text, published between 2009-2014, contained in LILACS and MEDLINE databases. Results: According to scientific evidence, endotracheal aspiration can be defined as an essential component of bronchial hygiene and mechanical. The main recommendations for suction are flights via: just suck when necessary; using a suction catheter with a diameter equal to less than half the tube diameter; should use the lowest possible vacuum pressure; should not remain more than 15 seconds performing the aspiration; should avoid washing with saline solution; should provide a hyperoxygenation process before aspiration; and lastly, it should be aseptic technique. Comparing the open and closed suction systems, there is little scientific evidence that supports the superiority of one system over the other. The aspiration procedure is associated with the complications and risks, for example, bleeding, infection, atelectasis and hypoxemia. Conclusion: The airway aspiration is a recommended procedure to critical patient, the nursing diagnosis of impaired gas exchange, since it improves ventilation and perfusion of tissues. In addition, the use of scientific evidence for the qualification of the nursing team in conducting airway aspiration provides a safe care practice, full, efficient and humane to highly complex customer.
Key-Words: Pulmonar Gas Exchange; Suction; Nursing diagnosis; Intensive Care.
Resumo: O diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada é muito frequente em unidades de cuidados intensivos, e para sua resolução utiliza-se algumas intervenções de enfermagem, dentre elas auscultar pulmões e aspirar vias aéreas. Objetivo: Nesta pesquisa objetivou-se investigar qual é o conhecimento mais eficiente e atual na tomada de decisão sobre o cuidado ao paciente portador deste diagnóstico. Método: Utilizou-se como metodologia a revisão sistematizada de literatura, utilizando-se de artigos científicos, na forma de texto completo, publicados entre os anos de 2009 a 2014, contidos nas bases de dados LILACS e MEDLINE. Resultados: Segundo evidências científicas, a aspiração endotraqueal pode ser definida como um componente essencial de higiene brônquica e mecânica. As principais recomendações quanto à aspiração de via aéreas são: aspirar apenas quando necessário; usar um cateter de aspiração com diâmetro equivalente a menos da metade do diâmetro do tubo; deve-se utilizar a menor pressão de aspiração possível; não se deve permanecer mais do que 15 segundos realizando-se a aspiração; deve-se evitar a lavagem com solução fisiológica; deve-se propiciar a hiperoxigenação antes do processo de aspiração; e, por último, deve-se utilizar técnica asséptica. Ao se comparar os sistemas de aspiração aberto e fechado, existem poucas evidências científicas que defendem a superioridade de um sistema sobre o outro. Conclusão: A aspiração de vias aéreas é um procedimento recomendado ao paciente crítico, com o diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada, já que o mesmo melhora a ventilação e a perfusão dos tecidos. Além disso, a utilização de evidências científicas para a qualificação da equipe de enfermagem na realização da aspiração de vias aéreas propicia uma prática assistencial segura, integral, eficiente e humanizada ao cliente de alta complexidade.
Palavras-chave: Troca gasosa pulmonar; Sucção; Diagnóstico de enfermagem; Terapia intensiva.
O diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada se apresenta com grande frequência em pacientes críticos, com doenças cardiovasculares e pulmonares1. Com relação a importância das doenças cardiovasculares no contexto de saúde pública, dados do Ministério da Saúde, no ano de 2005, mostram que este grupo de doenças constituíram a primeira causa de morte no Brasil2. Esta importância no quadro atual de saúde, repete-se nas patologias do trato respiratório, onde estatísticas divulgadas pelo DataSus Censo-2006 revelam que estas doenças estão na terceira posição no ranking de maiores internações3. Além disso, as projeções de prevalência das doenças pulmonares mostram um aumento nas próximas décadas4.
O diagnóstico troca de gases prejudicada é definida pela North American Nursing Diagnosis Association (NANDA), como a deficiência na oxigenação (troca gasosa) e/ou eliminação do dióxido de carbono através da membrana álveolo-capilar. Relacionado a este diagnóstico, destaca-se algumas intervenções de enfermagem, sendo elas: auscultar pulmões; aspirar vias aéreas; monitorar sinais vitais; avaliar saturação periférica. Utilizando-se o processo de enfermagem, busca-se como resultado principal a melhora da ventilação e oxigenação dos tecidos5.
O estudo do diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada torna-se relevante na medida em que está presente na maioria dos clientes críticos, internados devido a doenças cardiovasculares e pulmonares, ambas com destaque no cenário atual de saúde pública.
Nesta pesquisa objetivou-se investigar qual é o conhecimento mais eficiente, eficaz e atual obtido por pesquisa científica na tomada de decisão sobre o cuidado do paciente portador do diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada.
Para o cliente de alta complexidade com o diagnóstico troca de gases prejudicada, qual a intervenção (ou protocolo) de enfermagem mais eficaz para sua resolução?
Paciente ou diagnóstico de enfermagem ou diagnóstico médico
Cliente adulto, de alta complexidade, com o diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada.
Cuidados de enfermagem relacionado ao diagnóstico troca de gases prejudicada, com ênfase na aspiração de vias aéreas.
Não há controle ou comparação.
O paciente crítico apresenta resolução do diagnóstico troca de gases prejudicada, evidenciando melhora da ventilação e oxigenação dos tecidos.
Fonte: A própria.
No presente estudo optou-se por utilizar a pesquisa bibliográfica computadorizada, compreendendo os artigos publicados entre os anos de 2009 a 2014, no portal BVS, nas bases de dados LILACS (Literatura Latino-Americana e do Caribe em Ciências da Saúde) e MEDLINE (Literature Analysis and Retrieval Systen Online). A pesquisa e a análise dos artigos foi realizada entre os meses de junho e novembro de 2014. Utilizou-se os seguintes termos de busca controlados ou descritores, contidos no DeCS (Descritores em Ciências da Saúde): Troca gasosa pulmonar/Pulmonar Gas Exchange/Intercambio Gaseoso Pulmonar; Sucção/Suction/Succión; Diagnóstico de enfermagem/Nursing diagnosis/Diagnóstico de Enfermería; Terapia intensiva /Intensive Care/Cuidados intensivos. Os descritores foram cruzados aos pares, utilizando-se os operadores booleanos AND e OR e os componentes da estratégia PICO.
Neste estudo utilizou-se como critérios de inclusão: artigos online contidos nas bases de dados LILACS e MEDLINE, publicados entre os anos de 2009 e 2014, na forma de texto completo. Além disso, utilizou-se apenas os artigos publicados nos idiomas inglês, português e espanhol. Foram utilizados como estratégias de exclusão artigos cuja amostra sejam pacientes de neonatologia e pediatria e estudos publicados na forma de livros, anais de congressos, monografias e dissertações.
No primeiro levantamento bibliográfico obteve-se, no portal BVS, 943 resultados. Após isso, com base nos critérios de inclusão, selecionou-se 43 artigos. Por último, realizou-se uma leitura minuciosa e sistemática destes artigos, onde foram selecionados dez artigos, seis no idioma inglês ou espanhol e quatro no idioma português.
Nesta pesquisa optou-se por utilizar a estratégia pico e a combinação de seus componentes, responsável por estruturar sucintamente os seguintes pontos: o tipo de cliente (P), o diagnóstico e a prescrição de enfermagem (I), a comparação do cuidado de enfermagem estudado com os demais cuidados (C), de acordo com a evidência científica e, por fim, o resultado de interesse (O).
Para classificação da força de evidência foi utilizado como referência a escala de acordo com o Journal American Medical Association6.
Quadro 2: Publicações localizadas nas bases de dados virtuais. Niterói, 2014.
Força da evidencia
Pascoal LM, Sousa VEC, Montoril MH, Rocha DH, Lopes MV de O, Sampaio FAA, Monteiro FPM. 2009. Brasil1
Investigar e comparar o comprometimento de indicadores do diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada em pacientes cardiopatas.
Estudo transversal descritivo, com abordagem quantitativa.
Houve destaque para dois indicadores, sendo eles: profundidade da respiração e sonolência.
No estudo o diagnóstico troca de gases prejudicada não foi identificado, contrariando o desfecho esperado.
Aquino RD, Fonseca SM, Lourenço EPL, Leite AL, Bettencourt AR de C. 2011. Brasil4
Identificar os diagnósticos de enfermagem mais frequentes e as características definidoras, em pacientes com distúrbios respiratórios.
Estudo descritivo transversal.
Os diagnósticos de enfermagem de maior frequência foram: troca de gases prejudicada e privação do sono.
Estudos epidemiológicos de pacientes internados no setor de pneumologia contribuem para organizar os cuidados de enfermagem necessários.
Rocha DH, Sousa VEC, Pascoal LM, Montoril MH, Monteiro FPM, Lopes MV de OL. 2009. Brasil7
Analisar a ocorrência do diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada em pacientes internados em um hospital público referência em doenças cardiopulmonares.
Estudo transversal, de caráter descritivo-exploratório.
Destacaram-se alguns indicadores, são eles: profundidade da respiração, pressão arterial sistólica, sonolência e sódio sérico.
A existência da relação entre a incidência do diagnóstico troca de gases prejudicada e o estilo de vida reforça a importância de estratégias de prevenção.
Paganin A, Souza EN, Azzolin K, Rabelo ER. 2010. Brasil8
Mapear as intervenções implementadas pelos enfermeiros segundo a NIC em uma unidade de terapia intensiva, de um hospital universitário, nas primeiras 24 horas de admissão dos pacientes.
Estudo de corte transversal, descritivo.
Os diagnósticos mais prevalentes e suas intervenções são: Integridade da pele prejudicada, tendo como intervenção o cuidado com lesões; Troca de gases prejudicada, com a intervenção controle de vias aéreas.
Concluiu-se que existem problemas na elaboração de diagnósticos, e apesar dos tratamentos prescritos estarem ligados às intervenções NIC, existe pouca relação dessas ações com as intervenções prioritárias.
Gamboa FEA, Àlvarez JCD, Suarez CO. 2013. Colômbia9
Fundamentar a prática dos profissionais de enfermagem aos pacientes portadores de DPOC, com ênfase no diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada.
Revisão sistematizada de literatura.
É frequente a ocorrência do diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada em pacientes portadores de DPOC.
Destaca-se a importância da priorização de cuidados visando a melhoria dos padrões respiratórios dos pacientes portadores de DPOC, com ênfase para melhora da dispnéia.
Dalri MCB, Rossi LA, Zacarelicyrillo MZ, Canini SRMS, Carvalho EC. 2009. Chile10
Validar o conteúdo das características definidoras do diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada, para o cliente adulto em atendimento de emergência.
Estudo descritivo.
As características definidoras mais prevalentes deste diagnóstico são: agitação, cianose, irritabilidade, fadiga, sonolência.
Estudo revelou a necessidade de novas investigaçõessobre o diagnóstico troca de gases prejudicada em unidades de urgência e emergência.
Pedersen CM, Rosendahl-Nielsen M, Hjermind J, Egerod I. 2009. Dinamarca11
O objetivo deste artigo foi revisar a literatura disponível sobre a aspiração endotraqueal em pacientes adultos entubados.
Recomendações quanto à aspiração: aspirar quando necessário; utilizar a menor pressão de sucção possível; utilizar solução salina e técnica asséptica.
Os enfermeiros precisam estar cientes da melhor evidência atual de pesquisa quanto à aspiração endotraqueal.
Seyyed MM, Pishgou'ei AH, Zareian A, Habibi H. 2010. Irã12
Comparar o efeito dos dois métodos de aspiração aberto e fechado, sobre a frequência cardíaca e a saturação de oxigênio.
Ensaio clínico cruzado.
Houve diferença significativa na frequência cardíaca e saturação de oxigênio na aspiração fechada e aberta.
Verificou-se que o método de aspiração fechado causa menos alterações no estado hemodinâmico do paciente.
Maggiore, SM, Volpe C. 2011. França13
Discutir sobre a técnica asséptica de aspiração endotraqueal e os diferentes métodos que têm sido propostos para reduzir complicações.
Para melhorar a relação custo-benefício, o sistema fechado não deve ser trocado diariamente.
Particular atenção deve ser dada aos aspectos técnicos da aspiração, tais como o tamanho do cateter, o nível de pressão negativa, a profundidade de inserção, e a duração da aspiração.
Irajpour A, Abbasinia M, Hoseini A, Kashefi P. 2014. Irã14
Avaliar o efeito dos métodos de aspiração rasas e profundas sobre os índices de doenças cardiovasculares.
Ensaio clínico, de natureza quantitativa.
O número de aspirações necessárias para a limpeza efetiva das vias aéreas foi maior na aspiração superficial.
A aspiração endotraqueal profunda leva a menos complicações para o paciente, além de ser mais eficaz na limpeza das vias aéreas.
Segundo estudo realizado no Brasil, o diagnóstico de enfermagem (DE) troca de gases prejudicada é o segundo diagnóstico mais prevalente em unidades intensivas, tendo como intervenção prioritária o controle de vias aéreas8. Já em um estudo realizado em uma unidade de pneumologia, este diagnóstico foi o que apresentou maior frequência, acometendo 79% dos pacientes internados4. Baseado nestes estudos, a alta prevalência deste diagnóstico nas unidades de internação está relacionado às patologias mais frequentes, sendo elas as doenças cardiovasculares e pulmonares.
O comprometimento decorrente da troca de gases prejudicada pode limitar-se a uma discreta redução do aporte de oxigênio nas regiões periféricas do organismo, ou levar a um comprometimento sistêmico7. As alterações decorrentes deste diagnóstico alteram a integridade do fluxo de ar para os pulmões, afetando a garantia de oxigenação e de ventilação adequada. Com base nisso, a equipe de enfermagem deve apresentar conhecimentos específicos para detectar precocemente este diagnóstico, buscar soluções para os problemas reais e potenciais, e investigar as formas mais avançadas de assisti-los, selecionando intervenções de enfermagem, visando o alcance dos resultados desejados e minimizando os indesejáveis. Na avaliação de enfermagem deve-se atentar aos seguintes sinais e sintomas: profundidade da respiração, dispnéia, sonolência, frequência respiratória e uso de musculatura acessória10.
Baseado nas intervenções de enfermagem defendidas pela Nursing Interventions Classification (NIC), para a resolução do diagnóstico de enfermagem troca de gases prejudicada, as intervenções mais utilizadas são: Controle de passagem das vias aéreas; Monitorização dos sinais vitais, oximetria de pulso e ritmo cardíaco; Ausculta de sons respiratórios; Cuidados com tubos endotraqueais e drenos de tórax8. Em estudo realizado em 2013, na Colômbia, as intervenções mais utilizadas, relativas a este diagnóstico, foram: auxílio na ventilação; melhora da tosse; gerenciamento das vias aéreas9.
Ambos os estudos citados acima, defendem a aspiração de vias respiratórias associada a oxigenioterapia, ao posicionamento adequado do paciente, com a cabeceira elevada, a fim de promover as intervenções listadas anteriormente (controle de passagem de vias aéreas, cuidados com tubos endotraqueais e gerenciamento das vias aéreas).
Resposta Baseada em Evidência Científica
Neste estudo foram levantados os cuidados mais relevantes para o diagnóstico troca de gases prejudicada, e baseado nas evidências científicas o procedimento de aspiração de vias aéreas é o mais utilizado na prática assistencial. Esta intervenção de enfermagem será abordada mais detalhadamente abaixo.
A aspiração de vias respiratórias pode ser definida como um componente essencial, em unidades de terapia intensiva, de higiene brônquica e mecânica, que consiste na aspiração de secreção pulmonar do tubo, da traquéia e das vias aéreas inferiores, com o intuito de otimizar a troca gasosa e a oxigenação11,13,14. Segundo pesquisa realizada no ano de 2009, a aspiração de vias respiratórias, com ênfase para os tubos endotraqueais, deve ser realizada nas seguintes condições: com sistemas de aspiração aberto ou fechado; técnica asséptica; realizando-se somente quando necessário; usando-se um cateter de aspiração com diâmetro medindo menos da metade do lúmen do tubo endotraqueal; utilizando a pressão de sucção mais baixa possível; inserindo o cateter até a carina; aspirando não mais do que 15 segundos; promovendo a hiperoxigenação antes do procedimento11. Com relação à frequência da aspiração, defende-se a aspiração somente quando necessário, com base na avaliação da enfermeira, através da presença de tosse e de secreções, da queda da saturação de oxigênio, do aumento do esforço respiratório e da ausculta pulmonar prejudicada13,14.Enfim, a aspiração quando necessária reduz o risco da oclusão do tubo e o acúmulo de secreções.
Comparando-se os sistemas de aspiração aberto com o fechado, o primeiro têm se mostrado menos eficaz para a remoção de secreções. Entretanto, ainda existem poucas evidências científicas que defendem a superioridade de um sistema sobre o outro11,13. O sistema fechado apresenta menor risco potencial de contaminação. Para melhora da relação custo-eficácia, o sistema fechado não deve ser trocado rotineiramente, mas apenas em caso de alterações de sua eficácia13.
Com base em evidências científicas, a aspiração de vias aéreas em pacientes de alta complexidade, quando realizada de forma asséptica e de acordo com os cuidados recomendados, é o procedimento mais recomendado para a melhora da troca gasosa e, consequentemente, melhora da ventilação e perfusão do paciente. já que o mesmo é de fácil realização, apresenta baixo custo e alta resolutividade.
De acordo com estudos realizados sobre esta temática, torna-se relevante a educação continuada periódica da equipe de enfermagem quanto à importância deste procedimento e os cuidados recomendados durante a execução do mesmo. Destaca-se, também, a importante atuação do enfermeiro quanto à realização deste procedimento e, principalmente, a supervisão, avaliação e orientação dos técnicos de enfermagem quando estes são os responsáveis pela realização da aspiração de vias aéreas8,11.
O diagnóstico troca de gases prejudicada é frequente em cuidados intensivos, sendo que as principais intervenções de enfermagem para este diagnóstico são: monitorar sinais vitais, oximetria de pulso e nível de consciência; avaliar características da tosse; auscultar sons pulmonares; posicionar o paciente adequadamente; aspirar vias respiratórias; administrar oxigênio.
Dentre as intervenções de enfermagem listadas acima, a aspiração de vias aéreas é o cuidado mais eficiente e eficaz para o paciente de alta complexidade, portador do diagnóstico troca de gases prejudicada, já que o mesmo, quando realizado corretamente, propicia o controle de vias aéreas, melhorando a ventilação pulmonar e a perfusão periférica.
De acordo com evidências científicas, as principais recomendações quanto à aspiração de via aéreas são: apenas aspirar quando necessário; usar um cateter de aspiração com diâmetro equivalente a menos da metade do diâmetro do tubo; utilizar a menor pressão de aspiração possível; não se deve permanecer mais do que 15 segundos realizando-se a aspiração; e por último, utilizar técnica asséptica.
A realização deste estudo permitiu a síntese das principais intervenções de enfermagem, e do detalhamento do cuidado relativo à aspiração de vias aéreas, propiciando a realização deste procedimento baseado em evidências científicas, levando a práticas assistenciais mais eficazes, eficientes e seguras.
1 Pascoal LM, Sousa VEC, Montoril MH, et al. Indicadores de troca de gases prejudicada em pacientes com doenças cardiovasculares segundo a NOC. Rev. Rene. [internet] 2009 [cited 2014 Jul 07]; 10(4):96-102. Available from: http://www.scielo.br/scielo.php?script=sci_pdf&pid=S141481452009000300003&lng=en&nrm=iso&tlng=pt
2 Ministério da Saúde (Brasil). Caderno de Informações de Saúde. Brasília: Ministério da Saúde; 2010. [cited 2014 Sept 05]. Available from: http://w3.datasus.gov.br/datasus/datasus.php
3 Secretaria Executiva do Ministério da Saúde (Brasil). Caderno de Informações de Saúde. Informações Gerais. São Paulo: Ministério da Saúde; 2006. [cited 2014 Jun 19]. Available from: http://tabnet.datasus.gov.br/tabdata/cadernos/SP/SP_Sao_Paulo_Geral.xls
4 Aquino RD, Fonseca SM, Lourenço EPL, et al. Mapeamento dos diagnósticos de enfermagem em uma unidade de pneumologia. Acta Paul Enferm [internet]. 2011 [cited 2014 Aug 26]; 24(2):192-8. Available from: http://www.scielo.br/pdf/ape/v24n2/06.pdf
5 North American Nursing Diagnosis Association (United States os America) . Diagnósticos de enfermagem da NANDA: definições e classificações 2007-2008. Porto Alegre: Artmed; 2008.
6 The Journal of the American Medical Association. Classificação das evidências. 2000. Available from: http://www.hsp.epm.br/denf/NIEn/transporte/paginas/P6.1.htm#
7 Rocha DH, Sousa VEC, Pascoal LM, et al. Troca de gases prejudicada em pacientes com angina instável. Esc Anna Nery Rev Enferm. [internet] 2009 [cited 2014 Aug 10 ]; 13(3):471-76. Available from: http://www.scielo.br/scielo.php?script=sci_pdfHYPERLINK
8 Paganin A, Souza EN, Azzolin K, et al. Intervenções de enfermagem implementadas de acordo com os diagnósticos mais prevalentes em intensivismo: estudo transversal. Online Braz J Nurs [internet]. 2010 [cited 2014 Aug 21]; 9(3): 1-10. Available from: http://www.objnursing.uff.br/index.php/nursing/rt/printerFriendly/j.1676-4285.2010.3143/html
9 Gamboa FEA, Àlvarez JCD, Suarez CO. Propuesta de cuidado de enfermería al paciente con enfermedad pulmonar obstructiva crónica según la taxonomía NANDA, NIC, NOC. Av.Enferm [internet]. 2013 [cited 2014 Jul 10]; 31(2): 116-37. Available from: http://www.revistas.unal.edu.co/index.php/avenferm/article/view/42891
10 Dalri MCB, Rossi LA, Zacarelicyrillo MZ, et al. Validacion del diagnostico deterioro del intercambio gaseoso en adultos en atencion de emergencia. Ciencia y Enfermeria. 2009. [cited 2014 Aug 10]; 14(1): 63-72. Available from: http://www.scielo.cl/pdf/cienf/v14n1/art08.pdf
11 Pedersen CM, Rosendahl-Nielsen M, Hjermind J, et al. Endotracheal suctioning of the adult intubated patient – what is the evidence? Intensive and Critical Care Nursing [internet]. 2009 [cited 2014 Jul 14]; (25): 21-30. Available from: file:///C:/Users/Qbex/Downloads/Artikel%20Svb.%20(3).pdf
12 Seyyed MM, Pishgou'ei AH, Zareian A, et al. Effect of open and closed endotrache al suction systems on heart rhythm and arterial blood oxygen level in intensive care unit patients. Iranian Journal of Critical Care Nursing [internet]. 2010 [cited 2014 Aug 02]; 2(4); 133-7. Available from: http://www.scielo.br/pdf/rlae/v20n5/pt_23.pdf
13 Maggiore, SM, Volpe C. Endotracheal suctioning in hypoxemic patients. Réanimation [internet]. 2011 [cited 2014 Aug 25]; (20):12-8. Disponível em: http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1397421/
14 Irajpour A, Abbasinia M, Hoseini A, et al. Effects of shallow and deep endotracheal tube suctioning on cardiovascular indices in patients in intensive care units. Iran J Nursing Midwifery Res. [internet] 2014 [cited 2014 Aug 28]; 19(4): 366–70. Available from: http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4145490/