Em 1861, Saint-Saëns aceitou seu único cargo de professor, na École de Musique Classique et Religieuse (Escola de Música Clássica e Religiosa), Paris, na qual Louis Niedermeyer estabeleceu em 1853 para treinar regentes de corais e organistas de alto nível para as igrejas francesas. O próprio Niedermeyer era professor de piano, até março de 1861, quando morreu de causas naturais, e Saint-Saëns foi nomeado para gerir os estudos de piano. Ele chocou seus colegas mais austeros ao introduzir aos seus alunos música de compositores de sua época, incluindo Schumann, Liszt e Wagner. Seu mais conhecido aluno, Gabriel Fauré declarou, já idoso:
"Ao término das lições, ele ia ao piano e nos revelava os trabalhos de mestres, cujas obras nos eram distanciadas, por conta da natureza clássica do programa de estudo da escola, e que em todos esses anos de estudo mal-mente conhecíamos. Eu tinha 15 ou 16 anos, e nesta época marca um apego filial... a imensa admiração, a gratitude incessante que eu tenho por ele, no decorrer da minha vida.[3]
Saint-Saëns logo conquistou a admiração da academia ao escrever e compor uma música incidental para uma Farsa de um ato, realizada pelos estudantes (incluindo André Messager). Ele concebeu seu mais conhecido trabalho, O Carnaval dos Animais, com seus estudantes em mente, mas não terminou sua composição até 1886, mais de 20 anos depois de ter deixado a escola Niedermeyer. Em 1864, Saint-Saëns surpreendeu a todos ao competir por uma segunda vez ao Prix de Roma. Muitos círculos musicais estavam intrigados por sua decisão de entrar na competição novamente, pois ele já possuia uma reputação estabelecida como solista e compositor. Ele foi, mais uma vez, mal-sucedido. Um dos juízes, Berlioz, escreveu:
No outro dia, demos o Prix de Roma a um jovem rapaz que não esperava ganhar e que quase enlouqueceu de alegria. Esperávamos que o prêmio fosse para Camille Saint-Saëns, que possuia uma noção estranha de competição. Confesso que lamentei meu voto contra um homem que é verdadeiramente um grande artista e que já é bem conhecido, praticamente uma celebridade. Mas o outro rapaz, que ainda é um estudante, tem esse fogo interior, inspiração, ele sente, ele pode fazer coisas que não podem ser aprendidas e o resto ele aprenderá mais ou menos. Então, votei por ele, suspirando ao pensar na infelicidade que esta derrota causará em Saint-Saëns. Mas, independente de qualquer coisa, é preciso ser honesto.