A história se passa em um mundo que explica muito bem o subtítulo do game, pois, é um mundo com uma noite eterna, que nunca viu a luz do Sol, cuja existência é descrita em lendas e tratada como um dogma religioso, que diz que um dia os deuses trarão o dia de volta, e expulsarão todos os monstros da Terra.
Monstros esses que enchem todas as estradas e locais que você explorará nesse jogo, e variam de animais agressivos, como lobos e morcegos, passando pelos mortos-vivos, até demônios vindos dos piores pesadelos. É um mundo sombrio e sem esperança. Controlamos uma jovem chamada Leila, que está retornando para sua cidade natal, após anos de treinamento com os Vigilantes, um grupo de guerreiros treinados especialmente para caçar monstros.
Chegando na cidade, ela se encontra com um homem misterioso que dá a ela a tarefa de encontrar e encerrar o ritual, sem explicar o que é esse ritual, nem onde ele se encontra. Então é seu trabalho resolver esse mistério, que irá levar Leila à beira da insanidade, visitar a dimensão do pesadelo e ver coisas que traumatizariam qualquer um com um coração mais fraco.
Além da história principal, existem diversas side quests para se fazer e ajudar as pessoas que você encontra no caminho, tanto na cidade quanto fora dela. Algumas delas têm um arco próprio, com uma história à parte. Então a maioria vale à pena ser feita para aprofundar mais nesse mundo.
O combate de Vigil mistura Castlevania com Bloodborne, sendo um game side scroller com um combate baseado em gerenciamento de Stamina. Assim como os games Soulsborne, atacar e esquivar consomem Stamina, que se regenera rapidamente quando você para de atacar. Um diferencial aqui, é que você pode gastar mais Stamina do que o seu total.
Quando a barra zera, ela começa a se encher novamente, porém de outra cor, e se ela for preenchida completamente a personagem entra em um estado de fadiga e passa alguns segundos sem conseguir fazer nada. Para o combate, temos 3 tipos de armas de curto alcance, como espadas, lanças e adagas, e um arco para longo alcance.
Cada arma tem um combo e ataque especial diferente, e podemos trocar entre elas livremente durante as batalhas, podendo criar ainda mais combinações de ataques. Durante o jogo, você encontrará novas armas com diferentes status, e pode combinar como quiser na janela de equipamentos.
Seguindo a inspiração de Bloodborne, é importante notar que cada monstro que encontramos tem um comportamento diferente de batalha, e pode ter mais do que um golpe a ser usado. Por exemplo, existe um monstro que é uma espécie de Ghoul, que corre em sua direção para atacar, porém, ele pode seguir em frente brandindo adagas, ou ele pode resolver pular e te golpear de cima.
E se inspirando novamente em Bloodborne, até os monstros de áreas iniciais conseguem dar dano considerável, então é importante estar atento e não relaxar contra nenhum monstro.