22-åringen, som har undertecknat ett ettårigt kontrakt, går med i försvararen Craig Barr och strejkaren Mark Stewart på Scottish Championship Club.
Johnston kom genom Kilmarnocks ungdomsled för att bli premiärministersidans första lag.
Men han flyttade till Kirkcaldy förra sommaren och spelade 34 gånger.
Barr, 30 år, hade varit i Starks Park i tre säsonger efter att ha lämnat Airdrieonians och spelat 17 gånger när Rovers föll ner till League One.
Den 29-årige Stewart gick med i Rovers samtidigt, från Derry City, och gjorde fem gånger i 36 framträdanden förra säsongen.
Tidigare Kilmarnock yttern Chris Johnston har blivit den tredje spelaren att underteckna för Dumbarton i sommar efter att ha lämnat delegerade Raith Rovers.