Irek Ilgiz Hamidullin - tros vara omkring 55 - står inför 12 åtal inklusive mordförsök på en amerikansk medborgare.
Han greps 2009 efter en attack mot afghansk gränspolis och amerikanska styrkor. Han hölls i fem år vid Bagrams flygbas innan han skickades till USA.
Han är den första militären som förs till USA från Afghanistan.
Mr Hamidullin, fängslad och tungt bevakad av federala agenter, dök upp i en federal domstol i Richmond i Virginia på tisdag.
Enligt ett åtal på 19 sidor tjänstgjorde Hamidullin som officer i den sovjetiska armén under kriget i Afghanistan på 1970-talet.
Han stannade sedan i Afghanistan och anslöt sig senare till talibanerna.
Enligt åtalet hade han befälet över tre rebellgrupper som attackerade den afghanska polisen och de amerikanska styrkorna i Camp Leyza i Khostprovinsen 2009.
Han tros ha regisserat rebeller beväpnade med luftvärnsvapen för att skjuta mot amerikanska militära helikoptrar som reagerade på den första attacken. Den tilltalade har också använt ett maskingevär för att skjuta mot amerikanska trupper.
Hamidullin sade inte mycket under sitt första framträdande. Nästa rättegång är planerad till fredag.
Han var en av 13 utlänningar som innehades av de amerikanska myndigheterna i Afghanistan.
Washington planerar att överföra alla kvarvarande fångar till slutet av december, när det USA-ledda Nato-stridsuppdraget upphör.
En före detta rysk arméofficer som påstås ha kämpat för talibanerna i Afghanistan har ställts inför rätta i Förenta staterna på grund av anklagelser om terrorism.