Downing Street stödde en rapport av tankesmedjan Policy Exchange som sade att sälja högt värde bostäder när de blir lediga skulle höja £4,5 miljarder per år.
Det skulle räcka för att bygga 80.000 till 170.000 sociala hem, sades det i rapporten.
Labour sade att det fanns ett trängande behov av nya bostäder, men att "utdriva hårt arbetande familjer med låga löner från hela bostadsområden" var inte lösningen.
I sin avslutande kostnadskrävande sociala tenancies rapport, Policy Exchange hävdar flytten skulle kunna skapa det största sociala hus byggnadsprogram sedan 1970-talet - vilket ger ekonomin en kickstart.
Neil O'Brien, tankesmedjans direktör, berättade för BBC att subventionerade bostäder fortfarande skulle finnas i mycket dyra områden enligt sitt förslag, men det skulle bara vara "mindre av det".
"Sanningen är att jag inte tror att någon har rätt att bo i de dyraste delarna av staden.
"Folk har rätt att få hus, bara inte i de allra dyraste områdena", sade han.
Han föreslog också att det totala antalet personer som väntar på subventionerade bostäder, för närvarande cirka 1,8 miljoner, skulle kunna minskas med omkring 500 000 om programmet genomfördes.
Premiärministerns officiella talesman sade: " Detta är något som råden redan kan välja att göra.
"Rådet bör söka efter sätt att använda sitt subventionerade bostadsbestånd så effektivt som möjligt. Väntelistan för subventionerade bostäder har ökat mycket under de gångna åren.
"De måste tänka på hur de kan använda det subventionerade bostadsbeståndet effektivt.
"Om de kan sälja prisvärda bostäder för att investera i mer subventionerade bostäder och hitta fler bostäder för fler människor, då är det verkligen något de bör titta på."
Men Labour sade att koalitionens "misslyckade" polis var "att göra bostadskrisen sämre inte bättre".
Shadow bostadsminister Jack Dromey sade: "Rådet och bostadsföreningar bör effektivt utnyttja sina bostadsbestånd, men regeringen bör inte tvinga dem att godtyckligt sälja sociala hem, splittra blandade samhällen och driva ut hårt arbetande familjer på låga löner från hela bostadsområden."
Han sade att regeringen bör använda en bank bonus skatt för att finansiera 250.000 prisvärda bostäder och "sätta arbetslösa byggare tillbaka till arbetet" och öka byggindustrin.
"Lycklig familj"
Dyrt subventionerade bostäder - som Policy Exchange definierar som bostäder värda mer än den genomsnittliga egendomen i varje region - står för 21,8 % av det totala subventionerade bostadsbeståndet i Storbritannien, sägs det.
Detta motsvarar 816 000 fastigheter - av totalt 3,78 miljoner - som tankesmedjan säger kan höja upp till £159 miljarder vid försäljning.
Det står att enbart London har mer än 70 miljarder pund av dyra subventionerade bostäder.
Omkring 3,5% av den totala aktien blir ledig varje år på grund av att människor flyttar ut eller dör, sade tankesmedjan.
Detta innebar att regeringen kunde sälja totalt 28.500 fastigheter varje år och höja £5,5 miljarder per år. Siffran skulle ligga på 4,5 miljarder pund efter att ha betalat av den skuld som innehas mot aktien, sades det i rapporten.
O'Brien hävdade att många hårt arbetande människor kanske vill bo i ett trevligare område eller i ett större hus men inte hade råd.
"I stället för att ha en lycklig familj med ett mycket dyrt hus, skulle du ha två familjer kanske desperat väntar på sociala bostäder, nu har ett tak över huvudet.
"Det verkar mer rättvist för mig", tillade han.
Tankevagnen sade också att flytten skulle vara "extremt populär" med alla delar av samhället, och hävdade att 73% av människor, inklusive sociala hyresgäster, anser att människor inte bör ges rådshus värda mer än den genomsnittliga egendomen i en lokal myndighet.
"Dramatisk erosion"
Kritiker säger att ett sådant drag skulle driva ut den minst välbärgade från dyra gator, och in i nya getton.
Den nationella bostadsfederationen, som representerar bostadsföreningar, säger att många städer skulle "rensas" av "hårdarbetade människor som inte har råd att betala höga priser".
Arbetstagarledamoten Karen Buck, som företräder Westminster North, är oroad över att familjer med lägre inkomster, särskilt i London, kommer att tvingas ut ur mer välbärgade områden som skapar segregerade samhällen av rika och fattiga.
Buck hävdade också att Labourregeringens sociala och prisvärda byggnadsprogram på 8 miljarder pund minskades med 60 % när koalitionen kom till makten.
Bostadsminister Grant Shappers - som är för en försäljning - sade att regeringen hade infört "radikala reformer" för att "få Storbritannien att bygga" och för att minska sociala bostäder väntelistor.
De inkluderade investeringar i offentliga och privata medel på 19,5 miljarder pund i ett överkomligt bostadsprogram "som kommer att överträffa förväntningarna och leverera upp till 170 000 bostäder".
Råden skulle nu kunna erbjuda visstidsanställningar till nya hyresgäster för att se till att "sociala bostäder går till de som är i störst behov", tillade han.
Råd bör överväga att sälja sina dyraste hus för att bygga billigare bostäder, säger regeringen.