Wilson flögs till sjukhus från Pocono Raceway i Pennsylvania efter att Sage Karams bil snurrat och kraschat framför honom på varv 179 av 200.
Debris från Karams bil körde på f.d. Formula 1 förare Wilson, 37, och Andretti Autosport föraren kraschade in i en vägg.
IndyCar sa att hans död var en "monument sorglig dag".
Mark Miles, chef för IndyCar moderbolag Hulman & Co, sade: "Justins elit förmåga att köra en racerbil matchades av hans orubbliga vänlighet, karaktär och ödmjukhet - vilket gjorde honom till en av de mest respekterade medlemmarna av paddock.
"Som vi vet, racingindustrin är en stor familj, och våra ansträngningar framåt kommer att fokusera på att samla kring Justins familj för att se till att de får det stöd de behöver under denna otroligt svåra tid."
En sjufaldig IndyCar-vinnare, Wilson, från Sheffield, överlever av sin fru Julia och två döttrar.
I ett uttalande sade hans familj att han var en "älskande far och hängiven make, liksom en mycket tävlingsinriktad racerförare som respekterades av sina kamrater".
Hans bror Stefan, som också är tävlingsförare, hyllade sociala medier och sade: " Jag kan inte ens börja beskriva den förlust jag känner just nu. Han var min bror, min bästa vän, min förebild och mentor. Han var en mästare.
"Han levde för den här sporten, han älskade den. Den enda tröst jag känner är att han levde ett liv han älskade."
En Andretti Autosport team uttalande sade: " Han var en enorm racer, en värdefull medlem av laget och respekterad representant för vår sport. Medan Justin bara var en del av Andrettis line-up för en kort tid, tog det bara en sekund för honom att för evigt bli en del av Andretti familjen.
"Hans livs- och tävlingskarriär är en historia om klass och passion överträffad av ingen."
Wilson gjorde sin 174:e IndyCar start i söndagens lopp, men hans stora motorsport genombrott kom i F1.
Han vann Formel 3000-serien 2001, och två år senare fick han 1,2 miljoner pund för att finansiera sin F1-post efter att ha startat ett företag i eget namn.
När Wilson stod på 6ft 4in, var han ovanligt lång för F1 - förare över sex meter är en sällsynthet - och han gjorde sin enda poäng från 16 tävlingar med Minardi och Jaguar under 2003 vid USA Grand Prix.
Han flyttade till USA 2004 och hade större framgång i Champ Car, avslutar som serie tvåa 2006 och 2007 innan han bytte till IndyCar racing 2008, efter Champ Car gick samman med Indy Racing League.
Han slutade tvåa i den tidigare IndyCar loppet i Mid-Ohio den 2 augusti, hans första podium finish sedan 2013, medan hans slutliga seger kom vid Firestone 550 vid Texas Motor Speedway i juni 2012.
Hans utseende på den triangelformade Pocono Raceway var bara hans sjätte av denna säsong som han kämpade för att hitta en heltidssäte.
Under de senaste 20 åren har det varit sju dödsfall under rasmöten i IndyCar, bland annat i seriens tidigare inkarnationer som Champ Car och Indy Racing League.
På den tiden har en F1-förare dödats - Wilsons död kommer 38 dagar efter att fransmannen Jules Bianchi dukade under för de förödande skador han fick vid förra årets japanska Grand Prix.
För fyra år sedan förlorade den brittiska föraren och tvåfaldiga Indianapolis 500-vinnaren Dan Wheldon sina 33 år gamla på Las Vegas Indy 300.
Wheldon dödades när hans huvud träffade en stolpe i staketet vid Las Vegas Motor Speedway efter en krasch med 15 fordon.
Hans död utlöste krav på ytterligare säkerhetsgranskningar, inklusive förslag på att open-wheel racing förbjudas på höghastighetståg, ovala spår, där tätt packade bilar når hastigheter på 230mph.
IndyCar tjänstemän har infört flera säkerhetsåtgärder i sporten. Detta inkluderar säkrare väggar, hopfällbara barriärer utformade för att dämpa stötar och installation av traumacenter på kapplöpningsbanor.
McLaren förare Jenson Button är en av många Formel 1 siffror att ha hedrat Wilson. "Jag tävlade med Justin så långt tillbaka som 1989 i karting och minns hans leende var smittsam", tweetade han.
"Motorsportvärlden står åter stilla. Justin Wilson var en bra person och racerförare. Jag tänker på hans familj."
Världsmästaren Lewis Hamilton skrev på Instagram: " Jag är så förtvivlad över att höra talas om en annan stor mans och förares bortgång. Jag hade träffat Justin Wilson några gånger när han växte upp och han var den ultimata gentlemannen. Medan jag bara kände honom lite, kommer jag att sakna honom. Vi kommer att sakna honom."
På tal på BBC Radio 5 live, tidigare Minardi ägare Paul Stoddart, som gav Wilson sin första start i F1, sade: "Motorsport har förlorat inte bara en fantastisk förare men en av de sanna gentleman i sporten.
Justin var inte bara en mycket snabb och kapabel förare utan en sann gentleman och en av de trevligaste killar du någonsin kunde hoppas på att träffa i paddock.
Skottlands fyrafaldiga IndyCar-mästare Dario Franchitti sa: "Resten i fred Justin, det var ett verkligt privilegium att känna dig och kalla dig en vän."
Niofaldig F1-vinnare Mark Webber, som tävlade tillsammans med Wilson på Minardi 2003, twittrade: "I går kväll lämnade en mycket bra man oss. Jag är ledsen. RIP Justin. Mina tankar är hos dina nära och kära."
Sage Karam, som ledde loppet vid tidpunkten för kraschen, har släppts från sjukhuset efter behandling för häl- och handledsskador.
"Jag kan inte hitta de rätta orden för att beskriva den smärta och sympati jag känner för Justin och hans familj", sade han på sociala medier.
Brittiska föraren Justin Wilson har dött efter att ha blivit träffad av flygande skräp och drabbats av en allvarlig huvudskada i söndagens Pocono IndyCar 500 race.