Etiopiens världsmästare Mare Dibaba tog bronsmedaljen som sin landsman och rasfavorit Tigist Tufa drog ut innan halva märket.
London Marathon vinnare Sumgong, 31, slutade på två timmar 24 minuter fyra sekunder för att avsluta en körning av tre raka silver i händelse för Kenya.
GB: s Alyson Dixon och Sonia Samuels slutade 28th respektive 30th.
Sumgong, som föll på väg till seger i London i år, och Kirwa drog sig undan från Dibaba i de sista 2 km i fuktiga förhållanden i Rio.
Ta reda på hur du kommer in i kör med vår speciella guide
Kenya-födde Kirwa, som säkrade Bahrains första olympiska silver och andra medalj genom tiderna, misslyckades med att stanna hos Sumgong och båda kvinnorna såg fysiskt utmattade ut efter att de gått över gränsen.
"Jag var aldrig orolig att jag skulle förlora detta", sade Sumgong.
"Vid 40 km visste jag att guldet var mitt. Vid 35 km märkte jag att mina andra två lagkamrater hade lämnat av och det gav mig motivationen att fortsätta.
"Vid 40 km såg jag att det var tre av oss men jag visste vad som hände jag inte kunde förlora guldet och sedan visste jag att jag var på väg till historien."
Kvinnors maraton världsrekord innehavare Paula Radcliffe
"Förutsättningarna kommer att ha tagit sin tribut. Det visar hur Sumgong snubblade över linjen.
"Det var en ras av intrition och om vem som kunde hålla och lämna tillräckligt. Sumgong dominerade den rasen både mentalt och fysiskt."
Prenumerera på BBC Sport nyhetsbrev för att få vårt tips på nyheter, funktioner och video skickas till din inkorg.
Jemima Sumgong blev den första kenyanska kvinnan att vinna OS-maraton, slå Eunice Kirwa av Bahrain.