En talesman för justitiedepartementet sa att Nick Harrington hade avgått med omedelbar verkan.
Den anti-irländska tweeten dök upp på Warwick distriktsfullmäktiges nu raderade konto under Eurovision Song Contest men var brett tillbaka.
Andra tweets på feed som "kan ha orsakat oro" också undersöks, Warwickshire polisen sade.
Polisen bekräftade i söndags att de undersökte tweeten, som innehöll kränkande och rasistiskt språk, och behandlar det som ett misstänkt hatbrott.
Mer från Coventry och Warwickshire
I måndags sade en talesman att officerare var medvetna om andra tweets, upplagda på samma konto, vilket kan ha orsakat oro.
"Dessa kommer att beaktas under utredningen", tillade talesmannen.
Ledaren för Warwick District Council, Andrew Mobbs, sade att han också var medveten om andra kommentarer och det var upp till en formell standardiseringskommitté att ta alla vägar innan han kom fram till några slutsatser.
Mobbs hade redan avbrutit Harrington, som företräder Stoneleigh- och Cubbington-avdelningen, från de konservativa i distriktsfullmäktige i sex månader och sagt att hans beteende var oacceptabelt.
Domstolsämbetet säger att domare är skyldiga enligt villkoren i deras förklaring och åtagande att informera sin bänk ordförande och domare kontorist om de är föremål för en utredning av polisen.
En rådgivande kommitté kommer då att överväga om det krävs en utredning av ett beteende.
Det nationella konservativa partiet har avbrutit Harrington i väntan på en utredning.
Distriktsfullmäktige har sagt att det kommer att vänta på att polisutredningen ska slutföras innan man beslutar om vilka, om några, åtgärder som ska vidtas.
En Tory fullmäktigeledamot som utreds över en rasistisk tweet som dök upp för hans räkning har slutat som domare.