Många grät när de bad för påven utanför stadens största katedral.
Vakten följdes av en söndagsmorgonsmässa, där den döda påvens kropp satt i påvens stol klädd i ceremoniella dräkter.
Han dog vid 88 års ålder på lördagen, efter att enligt uppgift ha lidit av cancer. Han ledde kyrkan i fyra decennier.
Koptiska kristna utgör 10 procent av Egyptens befolkning på 80 miljoner, vilket gör dem till Mellanösterns största kristna minoritet.
Efter angrepp på koptiska kristna under de senaste åren hade påven Shenouda uppmanat tjänstemän att göra mer för att ta itu med samhällets oro.
En skara sörjande, som beräknas vara större än 100.000, tillbringade natten utanför Markus'katedral, och många grät när de bad för påven.
Tusentals köade för att se påven Shenouda, vars kropp var placerad i en kista innan han satt på en ceremoniell tron klädd i broderade kläder och en gyllene vantar, och hålla en guldtoppad stav.
Regeringen har gett koptiska kristna tre dagars ledighet för att förbereda hans begravning.
BBC: s Jon Leyne, i Kairo, säger att det ännu inte finns någon tidsplan för valet av hans efterträdare, som kommer att väljas av en konklav av högre biskopar.
Tributer har kommit in från hela världen, med romersk-katolska påven Benedict XVI erbjuder böner och USA: s president Barack Obama prisar påven Shenouda som en "vägledare för tolerans och religiös dialog".
Egyptens militära härskare uttryckte hoppet på sin Facebook-sida om att hans önskan om att "bevara Egyptens enhet och dess sociala strukturs enhet" skulle uppnås.
Och en ledande muslimsk präst, den stora imamen vid det prestigefyllda universitetet al-Azhar, Ahmed al-Tayeb, uttryckte sorg och sade att han "mycket minns sin vision mot Jerusalem och dess historia".
Påven Shenouda hade nyligen återvänt till Egypten efter att ha sökt vård utomlands.
Vår korrespondent säger att han försökte skydda sin kristna gemenskaps position inom den muslimska majoriteten genom att slå en konservativ ton och ge tyst stöd till president Mubaraks styre.
Den som lyckas med honom står nu inför uppgiften att trösta det koptiska samhället som islamisterna i det muslimska brödraskapet ser på gränsen till att dela makten i Egypten för första gången, säger vår korrespondent.
Tiotusentals egyptiska koptiska kristna har vakat över natten i Kairo för att sörja sin andlige ledares död, påven Shenouda III.