Mediauppspelning stöds inte på den här enheten
Briton, 21 år, leddes efter andra ronden med ett personligt bäst av 6.81m, men hon var spetsad till guld av Frankrikes Eloyse Lesueur som hoppade ut till 6.85m.
Mäns 4x400m laget vann också silver, medan kvinnors kvartett och Andrew Osagie, på 800m, vann brons när Team GB avslutade med sex medaljer.
Britonen befordrades till tredje efter att Marcin Lewandowski diskvalificerats.
Team GB in en protest efter Osagie noterade att polacken hade klivit av banan under loppet. Efter en genomgång blev Harlows idrottsman utsedd till bronsmedaljör. Etiopiens Mohammed Aman, 20 år, vann guld och Polens Adam Kszczot tog silver.
I kvinnornas 4x400m, Christine Ohuruogu var tvungen att hålla av en stark utmaning från Ryssland på det sista benet för att säkra brons för hennes team. USA vann titeln med nästan två sekunder på 3:24.83, medan Jamaica tog silver.
Och i det sista loppet av tre dagars tävling, männens 4x400m, Nigel Levine producerade en fin körning för att hålla sig före Jamaicas Edino Steele på det sista benet som Storbritannien hävdade silver. Deras tid på 3:03.49 var en säsong bästa, men mer än en sekund bakom vinnare USA, som satte en ny värld inomhus rekord på 3:02.13.
"Sex medaljer tillfredsställer mig," UK Athletics performance regissör Neil Black berättade BBC Sport. "Det här är ett ungt utvecklingsteam. Sex är en stark grund för att gå framåt."
Tidigare, Johnson-Thompson - tävlar i det långa hoppet efter att hon inte kunde kvalificera sig för sin föredragna händelse, pentathlon, på grund av sjukdom - öppnade upp med 6,69m, innan eklips hennes tidigare bästa av 6,75m, satt vid de senaste brittiska mästerskapen, med 6.81m.
Det gav henne direkt ledning och det verkade Liverpool Harrier var inställd på att plocka upp sin första stora internationella titel, men 2012 europeiska utomhus mästare Lesueur gick längre på sitt fjärde försök.
Johnson-Thompson kunde inte reproducera formen av de tidiga omgångarna då Frankrike fick sin första medalj i mästerskapen.
Brons gick till Serbiens Ivana Spanovic (6,77m), med Johnson-Thompsons lagkamrat Shara Proctor fjärde med 6,68m.
"Jag kan inte fatta att jag vann min första medalj i en händelse inte min egen," Briton sade. "Det känns otroligt. Jag kom hit utan förväntningar."
"Jag vann vid ett tillfälle, men Lesueur var bäst idag. Jag kunde inte svara på hennes 6,85m.
"Jag är fortfarande en femkamps-heptathlete. Heptathlon är vad jag vill koncentrera mig på i sommar. Samväldesspelen är mitt huvudfokus och förhoppningsvis kommer jag att göra det långa hoppet eller höga hoppet mot européerna."
Det blev en besvikelse för Storbritannien den sista dagen när Holly Bleasdale slutade nionde i valvet.
22-åringen från Preston, som vann brons 2012 och har ett personligt bästa på 4.87m, misslyckades med att klara 4.65m.
Lagkamrat Asha Philip var fjärde i 60m finalen, vann av OS 100m mästare Shelly-Ann Fraser-Pryce av Jamaica på 6.98 sekunder.
Britons Andrew Pozzi och Will Sharman misslyckades också med att göra podiet, avsluta fjärde respektive sjunde i 60m hinder finalen, som vanns av American Omo Osaghae i 7.45 sek.
Etiopiens Genzebe Dibaba, som satte tre världsbästa i en månad tidigare i år, vann 3000m i 8:55.04, medan Qatars Mutaz Essa Barshim rensat 2.38m för att klämma in mäns höga hopp guld på countback - hans första stora senior titel.
Katarina Johnson-Thompson vann sin första stora medalj med silver i det långa hoppet vid VM.