Den 46-åriga Scot utsågs i januari 2013, efter Ashley Giles, när han blev tränare för Englands limited-over lag.
Under Browns ledning vann Bears två troféer, T20 Blast 2014 och One-Day Cup förra månaden.
Men de undvek bara nedflyttning i sin sista County Championship-match.
Browns avgång med "ömsesidigt samtycke" efter fyra säsonger i jobbet slutar en förening som går tillbaka till när han först gick med i spelpersonalen, gör sin debut som en andra XI-spelare i juli 1989.
Hans jobb har inte gjorts lätt under de senaste två åren genom de omklädningsrum komplikationer som orsakas av påtvingad förtidspensionering av kapten Jim Troughton 2014 och nedgången i Ian Bells England karriär.
Detta kulminerade i en sekvens av captaincy förändringar, som såg Varun Chopra utses, bara för att sedan dra sig tillbaka och följaktligen återvända till Essex efter Bell blev county skeppare.
"Klubben har en mycket stolt historia av utmanande för silvergods och, trots att vinna One-Day Cup denna säsong, misslyckande att kvalificera sig för T20 Blast kvartsfinaler och snävt undvika relegation från Division En av County Championship på den sista dagen av säsongen är inte där klubben bör vara," sade Brown, i ett uttalande.
"Det är därför rätt tid för mig att gå med på att avgå från min roll som direktör för Cricket.
Bears chef Neil Snowball tillade: "Dugie är en sann Bear, har tjänat klubben med stor distinktion som spelare, tränare och chef för cricket."
Tidigare Warwickshire boss Ashley Giles är bland de kandidater som ska efterträda Brown, enligt BBC: s Pat Murphy.
Giles har varit chef för Lancashire de senaste två åren, men bor fortfarande i Midlands.
En annan möjlighet är ex-England teamchef Andy Flower, som bor i Stratford och arbetar i en högt uppsatt coaching kapacitet för ECB på Loughborough.
Men inget tillkännagivande förväntas snart och processen att hitta en efterträdare kan rulla in i november, som historiska prejudikat tyder på att Warwickshire inte kommer att rusa in i någon ny utnämning.
När Giles åkte i november 2012, var det en och en halv månad innan Brown utsågs.
av BBC WM: s Richard Wilford
"Dugie Brown har varit i hjärtat av Warwickshire cricket i tre decennier som spelare, tränare och regissör av cricket.
"Han är en av de sista länkarna till Bob Woolmer/Dermot Reeve-eran på Edgbaston, och har konsekvent satt höga standarder för sig själv och länet, fyller troféskåpet längs vägen.
"Sommaren var en svår för Brown's Bears trots deras Royal London One-Day Cup triumf på Lord's förra månaden.
"Deras form i County Championship var i bästa fall skepnad. Ändå är detta inte ett beslut varken Warwickshire eller Dougie kommer att ha tagit lätt på."
•Efter att först ha representerat Warwickshires andra XI i juli 1989, gjorde Brown sin första klass debut i april 1992.
•Han spelade 197 första klass matcher i sina 15 år med Bears, vilket gör 8 066 körningar på 30,50, samt tar 515 wickets.
•Brown också slog 4 096 körningar i 263 endagsmatcher, med 309 wickets.
•Dubbel internationell, som har representerat både England (9 kaps) och Skottland (30 kaps.). Han tränade också Namibia vid 2003 års VM.
Warwickshire chef för cricket Dougie Brown har lämnat Edgbaston efter 27 års service till klubben, som både spelare och tränare.