Rådet planerar att bygga minst 830 nya bostäder i Ancoats-området i staden och angränsande New Islington.
Planen kommer att behöva samla in 1 miljard pund under de kommande 10 åren och kan behöva ytterligare investerare för att bygga bostäderna.
Det är den första fasen av Manchester Life-initiativet och bostäderna kommer att hyras ut privat när de väl har byggts.
Planen kommer att hjälpa staden att uppfylla sitt mål att bygga tiotusentals bostäder till 2027, enligt Manchester City Council.
"Den planerade omvandlingen av den östra kanten av stadens centrum är den enskilt största bostadsinvestering Manchester har sett för en generation," säger Sir Richard Leese, ledare för Manchester City Council.
Abu Dhabi United Group är ett investmentbolag som ägs av Sheikh Mansour bin Zayed Nahyan och bildades för att göra det möjligt för honom att köpa Manchester City Football Club 2008.
Det har också investerat i andra sporttillgångar inklusive New York City Football Club, Melbourne City Football Club och Manchester City Women's FC.
Abu Dhabi United Group, som äger Manchester Citys fotbollsklubb, kommer att investera i en plan från Manchesters stadsfullmäktige för att bygga nya bostäder.