Besöksstrejkaren Harry Kane sköt hem från platsen i andra halvan efter Raheem Sterling var kontroversiellt straffad för handboll.
Yaya Toure slog en 20-yards frikick mot baren innan tonårssubstituten Kelechi Iheanacho jämnades ut.
Men Spurs tjänade en femte liga i rad som Eriksen slitsade in.
Dane spelades igenom på mål av substitut Erik Lamela att svalt avsluta, efter Iheanacho hade skjutit högt i nätet för att återställa paritet.
Arsenal seger över ledare Leicester tidigare på dagen tillfälligt flyttade Gunners till andra plats men Spurs har gått tillbaka före sina norra London rivaler på målskillnad.
Analys: Spirit, fitness och tro - varför Spurs kan vinna titeln
Återupplev Tottenhams seger i Manchester City
Lyssna: Ramon Vega - "Jag har inga tvivel Spurs kommer att ta ligan"
Mediauppspelning stöds inte på den här enheten
Manuel Pellegrini sida vann 21 poäng från deras inledande nio liga matcher men har krävt bara 26 poäng från sina efterföljande 17 matcher.
De är sex poäng från Premier League toppmötet efter att ha förlorat två på varandra följande hemmaliga matcher för första gången sedan december 2008, och har förlorat mark till Arsenal och Tottenham, som är i tredje respektive andra.
Staden vet att gapet inte är oöverstigligt, efter att ha varit åtta poäng bakom Manchester United i april 2012 innan du rycker Premier League titeln på den sista dagen.
Men de är 11 poäng värre än Leicester och Tottenham under denna 17-spel period och behöver hitta formen snabbt.
Staden kommer att peka mot straffet som ett viktigt ögonblick mot en Tottenham sida som inte har vunnit en top-flight titel sedan 1961.
Båda sidor kämpade för att skapa chanser i ett trångt möte men trots att Tottenham hade mer av bollen, kommer värdarna att känna att de förtjänade åtminstone en punkt som David Silva scooped över sent på.
Mediauppspelning stöds inte på den här enheten
Manchester City var rasande över Mark Clattenburgs beslut att straffa Sterling och du kunde förstå varför.
England hade vänt ryggen när han hoppade för att blockera Danny Rose kors, med bollen slå honom när han tittade åt andra hållet.
Före detta Wales och Leicester midfielder Robbie Savage berättade BBC Radio 5 live: "Jag tycker att det är hårt, mycket, mycket hårt. Den har träffat honom på armbågen."
Men i en match av få chanser, City bör ställa frågor defensivt när de planade innan de lämnar sig vidöppna sju minuter från tiden för Eriksen, på sin 24: e födelsedag, att vinna matchen.
England manager Roy Hodgson var på Etihad och skulle ha välkomnat de tidigare nyheterna om poäng avkastning för Arsenals Danny Welbeck och Liverpools Daniel Sturridge.
Under de två första matcherna på dagen, hade sex av de nio mål som gjorts netts av engelska spelare och hans alternativ innan Euro 2016 ytterligare demonstrerades i Manchester som Kane gjorde sin 16: e Premier League mål för säsongen.
Den 11.9 km täckt av Englands 19-åriga midfielder Dele Alli var mer än alla utom en av Manchester Citys sida, som han fortsätter att imponera, medan landsman Eric Dier, 22, var fast i holding midfield roll.
Ett annat England framåt, Sterling, var tyst för det mesta för City, även om han nästan bröt dödläget med en volley som modigt blockerades av Rose tidigt.
Man City chefen Manuel Pellegrini berättade för BBC Sport: "Det var ett straff som domaren Mark Clattenburg ville underteckna för och han gav skylten. Det var helt fel beslut, det träffade baksidan av Raheem Sterling sedan hans armbåge. Sterling såg inte ens bollen. Det var samma domare i den första matchen där det fanns två tydliga mål i offside och vi förlorade 4-1.
"Det var det viktigaste ögonblicket som bestämde dig spelet, innan att de inte skjuta mot vårt mål och inte hade några chanser. Vi tog riskerna, andan i laget var bra men det räckte inte."
Tottenham boss Mauricio Pochettino berättade för BBC Sport: "Jag tror att det var ett spel som var mycket viktigt. Du kunde känna att det inte var ett normalt spel och ett riktigt test för oss; för att vi känner oss mycket nöjda för spelarna.
"Momentaliteten var bra och en perfekt prestation mot ett lag med en hel del kvalitet spelare som är toppklass. Full ära för mina spelare.
"Ur min synvinkel såg jag inte straffincidenten. Ibland i fotboll händer det, det går för dig och mot dig under säsongen."
Manchester City reser till Chelsea i FA Cup femte omgången nästa söndag (16:00 GMT), innan en sista 16 Champions League slips på Dynamo Kiev följande onsdag (19:45 GMT). Tottenham resa till Fiorentina i den sista 32 av Europa League på torsdag (18:00 GMT), innan underhållande Crystal Palace i FA Cup femte omgången på söndag (15:00 GMT).
Matchen slutar, Manchester City 1, Tottenham Hotspur 2.
Andra halvlek, Manchester City 1, Tottenham Hotspur 2.
Försening över. De är redo att fortsätta.
Försening i match Hugo Lloris (Tottenham Hotspur) på grund av en skada.
Försök missade. David Silva (Manchester City) vänster fotade skott från mycket nära håll är för högt.
Försök blockerat. Raheem Sterling (Manchester City) höger fotade skott från vänster sida av lådan är blockerad. Hjälpt av Nicolás Otamendi.
Försök missade. Vincent Kompany (Manchester City) huvudet från mitten av lådan missar till höger. Assisterad av Aleksandar Kolarov med ett kors efter ett hörn.
Hörnet, Manchester City. Förföljd av Tom Carroll.
Substitution, Tottenham Hotspur. Nacer Chadli ersätter Harry Kane.
Foul av Erik Lamela (Tottenham Hotspur).
Aleksandar Kolarov (Manchester City) vinner en frispark på vänsterflygeln.
Försök missade. Harry Kane (Tottenham Hotspur) höger fotade skott från utsidan lådan är nära, men missar till vänster.
Försök missade. Yaya Touré (Manchester City) höger fotade skott från mer än 35 meter missar till vänster.
Mål!  Manchester City 1, Tottenham Hotspur 2. Christian Eriksen (Tottenham Hotspur) höger fotade skott från mitten av lådan till nedre högra hörnet. Hjälpt av Erik Lamela med en genomboll.
Utanför Manchester City. Raheem Sterling försöker en genom boll, men Sergio Agüero fångas offside.
Hörnet, Manchester City. Förföljd av Danny Rose.
Försök blockerat. Sergio Agüero (Manchester City) höger fotade skott från mitten av lådan är blockerad. Hjälpt av Kelechi Iheanacho med ett nyckelkort.
Substitution, Tottenham Hotspur. Erik Lamela ersätter Dele Alli.
Toby Alderweireld (Tottenham Hotspur) vinner en frispark i den defensiva halvan.
Farligt spel av Kelechi Iheanacho (Manchester City).
Utanför Manchester City. Yaya Touré försöker en genom boll, men Sergio Agüero fångas offside.
Försöket räddades. Yaya Touré (Manchester City) höger fotade skott från utsidan boxen sparas i toppen av målet. Hjälpt av Kelechi Iheanacho.
Tom Carroll (Tottenham Hotspur) visas det gula kortet.
Substitution, Manchester City. Aleksandar Kolarov ersätter Gaël Clichy.
Mål!  Manchester City 1, Tottenham Hotspur 1. Kelechi Iheanacho (Manchester City) vänster fotade skott från mitten av lådan till övre vänstra hörnet. Hjälpt av Gaël Clichy med ett kors.
Substitution, Tottenham Hotspur. Tom Carroll ersätter Son Heung-Min.
Handboll av Son Heung-Min (Tottenham Hotspur).
Substitution, Manchester City. Kelechi Iheanacho ersätter Fernando.
Utanför Manchester City. David Silva försöker en genom boll, men Sergio Agüero fångas offside.
Dele Alli (Tottenham Hotspur) vinner en frispark på höger vinge.
Foul av Gaël Clichy (Manchester City).
Försök missade. Yaya Touré (Manchester City) huvudet från mitten av lådan missar till höger. Hjälpt av Gaël Clichy.
Försök blockerat. David Silva (Manchester City) vänster fotade skott från utsidan av lådan är blockerad. Hjälpt av Raheem Sterling.
Försök blockerat. Sergio Agüero (Manchester City) höger fotade skott från vänster sida av lådan är blockerad. Hjälpt av Fernandinho.
Foul av Kevin Wimmer (Tottenham Hotspur).
Sergio Agüero (Manchester City) vinner en frispark i defensiva halvan.
Dele Alli (Tottenham Hotspur) vinner en frispark på vänsterflygeln.
Foul av Pablo Zabaleta (Manchester City).
Försöket räddades. Yaya Touré (Manchester City) höger fotade skott från utsidan boxen sparas i toppen av målet.
Kevin Wimmer (Tottenham Hotspur) visas det gula kortet för en dålig foul.
Tottenham flyttade till inom två punkter av Premier League ledare Leicester som Christian Eriksen slog en sen vinnare på fjärde plats Manchester City.