Williams var den första svarta kvinnan som fick namnet Miss America 1983 men avgick efter att en tidning publicerat nakenbilder av henne utan hennes samtycke.
"Jag vill be om ursäkt för allt som sades eller gjordes", sade Miss America VD Sam Haskell.
En tårfull Williams kallade uttalandet "oväntat" och "vackert".
Nu 52, har hon skapat en karriär som skådespelerska, med stora roller i Ugly Betty och Desperate Housewives.
Hon gjorde också en global hit 1992 med balladen Save the Best for Last; och hennes inspelning av Colors of the Wind från Disneys Pocahontas soundtrack förtjänade henne en Golden Globe, en Grammy och en Oscar för bästa originallåt.
New Yorker vann Miss America i september 1983, men månader senare röstade tävlingens styrelse enhälligt för att begära att hon avgick efter att Penthouse tidningen publicerade nakna fotografier hon hade poserat för flera år tidigare,
Williams är fortfarande den enda titelinnehavaren som blev ombedd att avgå i tävlingens historia.
Hon blev inbjuden tillbaka till tävlingen i år av ordförande Sam Haskell, som bad henne att tjäna som domare.
Innan tävlingen började bjöd han in henne på scenen för att få ursäkten.
"Jag har varit en nära vän till denna vackra och begåvade dam i 32 år", berättade han för publiken. "Ni har levt ert liv i nåd och värdighet, och aldrig var det mer uppenbart än under händelserna 1984 när ni avgick.
"Även om ingen av oss i organisationen var inblandad då, på uppdrag av dagens organisation, vill jag be om ursäkt till dig och till din mor, miss Helen Williams."
Han fortsatte: "Jag vill be om ursäkt för allt som sades eller gjordes som fick dig att känna dig mindre än Miss America du är och Miss America du alltid kommer att vara."
Publiken gav Williams en stående ovation och TV - täckning visade hennes mor på gränsen till tårar.
"Tack så mycket, Sam, så oväntat men så vackert", sade skådespelerskan.
"Jag gjorde det bästa jag kunde som Miss America 1983 till 84", sade hon.
"På min familjs vägnar, särskilt min mors; [publicist] Brian Edwards, som iscensatte hela denna sak för att föra mig tillbaka; och ditt ledarskap, din integritet och du föra denna tävling tillbaka till vad det borde vara. Jag älskar dig. Jag älskar tjejerna. Och jag är så hedrad över att vara tillbaka."
Williams återvände sedan till sin plats och hjälpte till att välja den nya Miss America - 21-årige Betty Cantrell från Georgien.
Arrangörer av Miss America-tävlingen har bett skådespelerskan Vanessa Williams om ursäkt, 32 år efter att hon tvingades lämna tillbaka sin titel.