Mr Duckenfield var matchbefälhavare på FA Cup semifinalen när 96 Liverpool-fans skadades med dödlig utgång i en förälskelse.
Ex-South Yorkshire Police (SYP) Ch Insp Sir Norman Bettison, två officerare, en advokat och en Sheffield onsdagsklubb sekreterare också åtalas.
Premiärministern sa att det skulle bli en dag av "blandade känslor" för familjer.
Förra året, nya förfrågningar in i katastrofen vid Liverpool mot Nottingham Forest match, hölls på Sheffield onsdagens mark, avslutade fansen hade olagligt dödats.
Besvären fann att Liverpools anhängare inte var ansvariga för den farliga situationen på Leppings Lane turntiles.
Av juridiska skäl kan inte Duckenfield åtalas för det 96:e offrets död, Tony Bland, som han dog fyra år efter katastrofen, sade åklagarna.
Kronomålstjänsten (CPS) måste vända sig till Högsta domstolen för att häva ett beslut som meddelats efter det att han åtalats privat 1999 och som måste avföras innan han kan åtalas.
En ansökan kommer att lämnas in till High Court inom några veckor och en högre domare kommer att avge ett avgörande i sinom tid.
Den fullständiga förteckningen över personer och avgifter är:
De sex männen laddade över Hillsborough
Hillsborough: Brottspåföljder förklarade
De svarande, förutom Duckenfield, kommer att infinna sig vid Warrington Magistrates' Court den 9 augusti.
Ingen organisation kommer att ställas inför företagens anklagelser och ingen från ambulansen kommer att åtalas, säger Sue Hemming, chef för specialbrott och anti-terrorism vid CPS.
Hon förklarade att Sheffield onsdag nu är ett "annorlunda företag" och eftersom det inte är en efterträdare är det inte straffrättsligt ansvarigt för eventuella brott som kunde ha begåtts 1989.
56,5 miljoner pund
Kostnad för operationslösning
42 miljoner pund
Kostnader för IPCC:s undersökning
17.000 utredningslinjer från Operation Resolve
11.000 uttalanden tagna av Operation Resolve
190 000 dokument som granskats av IPCC:s undersökning
23.000 bilder granskade av IPCC:s undersökning
CPS väckte åtal efter hänskjutanden från Operation Resolve-utredningen av orsakerna till katastrofen och IPCC-sonden (Independent Police Complaints Commission).
Vice kommissionär Rob Beckley, från Operation Resolve, sade: "Vår undersökning undersökte alla aspekter av händelsen, inklusive planeringen och förberedelserna för spelet, säkerheten på arenan och räddningstjänstens insatser."
IPCC undersökte hur både SYP och West Midlands Police (WMP) agerade under dagarna och veckorna därefter.
Alla beslut om WMP, som togs för att genomföra den ursprungliga undersökningen av SYP-officerarnas uppförande, kommer att fattas vid ett senare tillfälle.
Anna Hemming meddelade de planerade åtalen mot offrens familjer vid ett privat möte i Warrington tidigare.
Hon sade: " Efter vår noggranna granskning av bevisen har jag, i enlighet med lagen om kronåklagare, beslutat att det finns tillräckligt med bevis för att åtala sex personer för brott.
"Kriminella förfaranden har nu inletts och de tilltalade har rätt till en rättvis rättegång."
Campaigner Trevor Hicks, vars döttrar Victoria, 15 år, och Sarah, 19 år, dog i katastrofen, sade: " Det kommer att finnas sex personer som kommer att ställas inför rätta och som kanske inte hade gjort det om vi inte hade varit motståndskraftiga och alla hade hållit ihop och utkämpat denna långa kamp.
"Det finns inga vinnare i detta, det för inte någon tillbaka.
"Vad den gör är att skicka ett budskap om ansvarsskyldighet, som vi hela tiden säger, att ingen utom ingen står över lagen; vare sig polisen eller någon annan."
Ordförande för familjens stödgrupp i Hillsborough, Margaret Aspinall, vars son James, 18 år, dödades, sade: " Detta är definitivt början på slutet.
"Jag tror att alla behöver det, jag tror att vi alla behöver fred från Hillsborough men vi kan aldrig få fred förrän vi har fått sanning, rättvisa, ansvarsskyldighet.
"Jag tror att det är dags att vi alla får frid."
Barry Devonside, vars son Christopher, 18 år, dödades i katastrofen, sade: "Alla applåderade när det tillkännagavs att den högste polismannen den dagen kommer att få åtal för honom."
Evelyn McDonnell Mills, vars bror Peter McDonnell 21 dog, sade att hon var "verkligen lycklig", men ledsen att hennes bror som kampanjade i åratal och dog under de nya förhören aldrig fick se deras slutsats.
Pete Weatherby QC, som representerar 22 av offrens familjer, sade att de "alltid visste att ansvarighet är det svåraste målet".
"De är fortfarande angelägna om att se till att den straffrättsliga processen förs på rätt sätt för dem som har åtalats och med tanke på att de tilltalades rättigheter bör respekteras.
"De hoppas dock att minnena av sina nära och kära och integriteten av fansen som deltog Hillsborough kommer att respekteras under processen."
BBC News profiler av alla de som dog
Vid premiärministerns frågor sade Theresa May: "Jag vet av ett nära samarbete med familjerna när jag var hemsekreterare att detta kommer att bli en dag av blandade känslor för dem."
Arbetsledare Jeremy Corbyn erbjöd en "tribut till alla dem som tillbringade en hel del tid med att försöka se till att det fanns rättvisa för dem som dog i Hillsborough".
Dr Alan Billings, polisen och kriminalkommissarien i South Yorkshire, sade att han hoppades att det straffrättsliga förfarandet skulle "leda till ett mått av nedläggning för de familjemedlemmar som har upplevt en lång och traumatisk process".
Sheffield på onsdag sa att klubben inte hade några kommentarer.
Mr Duckenfield och Mr Dentons juridiska representant Ian Lewis, från JMW Solicitors, sade: "Mot bakgrund av beslutet av kronåklagaren att inleda straffrättsliga förfaranden mot David Duckenfield och Donald Denton, skulle det vara olämpligt för mig som deras advokat, eller för mina klienter själva, att göra några kommentarer."
Thomas Metcalf avböjde att yttra sig.
Före detta Ch Supt David Duckenfield står inför 95 anklagelser om dråp och fem andra högre personer kommer att åtalas för katastrofen i Hillsborough 1989.