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  根據明智軍記記載,明智光秀最初侍奉美濃明智城主齋藤道三,亦成為齋藤氏家臣。因義龍和道三內亂,光秀支援道三並進攻義龍方的明智城,道三長良川戰死後,光秀及家人先赴若狹投靠武田氏,再前往越前朝倉氏仕於朝倉義景。然後隨足利義昭一同投靠織田信長。

  義昭與信長結盟後,在織田家臣團因功受重用。1568年協助攻打觀音寺城,永祿12年(1569年)1月5日,三好三人眾襲擊義昭的宿所本圀寺(本圀寺之變),光秀成功地協助義昭抵禦。同年4月,與木下秀吉、丹羽長秀、中川重政共同於織田氏支配下擔任京都周邊政務,京都奉行。  義昭與信長反目,試圖成立信長包圍網,光秀決定離開成為信長直臣,在攻打淺井及朝倉立下功績。  元龜元年(1570年)4月28日,光秀於金ヶ崎之戰中,信長由於淺井長政背叛而撤退,以池田勝正隊3,000人為主,與秀吉共同擔任殿後任務。4月30日與長秀一同前往若狹從武藤友益取回人質,將城館破壞後,於5月6日返回京都。同年9月也參加志賀之陣,兵力約300至400人,期間乘隙向宇佐山城及滋賀郡等周圍的土豪進行懷柔政策。  元龜2年(1571年),三好三人眾於石山本願寺舉兵之際,光秀隨同信長於攝津國出陣,因功被分封到近江國滋賀郡5萬石,並築起阪本城。天正3年(1575年)賜姓惟任,官至從五位下日向守。

  明智光秀成為城主後,參加天正3年(1575年)的高屋城之戰、長<unk>之戰,以及越前一向一揆殲滅戰。肅清內亂再被任命攻打丹波國,包圍黑井城時,因丹波國人眾八上城主波多野秀治背叛而敗退。  天正4年(1576年)4月,參加進攻石山本願寺的天王寺之戰,5月5日遭到反攻,司令官塙直政戰死。光秀於進攻天王寺砦之際陷入苦戰,並向信長求援。5月23日因過勞重病,7月才回復健康。但11月7日正室煕子於阪本城病死。  天正5年(1577年)參與進攻雜賀。同年10月,參與進攻信貴山城之戰並將之攻陷。同月再度展開丹波攻略長期戰。於攻陷龜山城作為據點後,繼續包圍堅城八上城,並於丹波各地轉戰。  天正6年(1578年)4月29日,向播磨派出援軍支援秀吉,進攻毛利家。6月參與進攻神吉城。10月下旬,荒木村重背叛,光秀參與有岡城之戰。  天正7年(1579年),丹波攻略進入最終階段,2月八上城陷落。8月9日黑井城陷落,成功擊敗波多野秀治後,於天正8年(1580年)成為丹波一國之主,增加29萬石,總俸高34萬石。接著光秀在該地築起了新的龜山城及福智山城(橫山城),成擁有指揮織田家附近城主權力的重要武將。由於丹後國長岡(細川)藤孝、大和國筒井順慶等近畿地方的織田大名都成為光秀的寄騎,他的支配地包括丹波、滋賀郡、南山城,自近江至山陰方向等畿內方面軍,多數在近畿地方,總石高240萬,光秀亦被稱為「近畿管領」(與關東管領不同,純粹是一個稱呼,並非實在的官位)  天正10年(1582年)3月5日,參加討伐武田氏的最終戰(甲州征伐),擔任織田信忠軍的戰闘主力,4月21日返回。

  天正10年(1582年)5月,光秀被解除招待德川家康的任務,前往支援秀吉進攻毛利家,並於6月2日(6月21日)早上出陣。途經龜山城內的柴野附近時,光秀向重臣傳達討伐信長之意,導致本能寺之變。  路易斯·弗洛伊斯於《耶穌會日本年報》上記載當時光秀率軍衝入本能寺並向信長射箭;當時的權中納言山科言經的《言經卿記》亦明記發生時間與光秀衝入本能寺。《明史》外國列傳二百一十外國三也曾記載日本一部分該段歷史,但可能源自於聽說,因此文中出現阿奇支為信長的參謀、最後信長被明智所殺的記載。  2017年3月20日,織田信長與明智光秀兩家的後代共同出席茶會,為400年前的本能寺之變上演握手和解。

  明智光秀為何突然叛變織田信長,到今天仍然是未解之謎,以下為主要幾種說法:

  光秀在6月3日至4日期間費力勸降諸方勢力,尤其希冀細川藤孝跟筒井順慶加入己方,但多數織田家臣不齒光秀弒主皆回絕,少數支持者都是實力不成氣候的小勢力。6月5日,光秀進入安土城,將信長貯藏的金銀財寶等名物分給家臣。7日,朝廷派敕使吉田兼和拜訪光秀,任命其為京都守護,維持京都地方的治安。9日,正準備前往京都時,光秀接到了秀吉回師的訊息後,出兵山崎。  光秀回軍於6月13日與羽柴秀吉、丹羽長秀、織田信孝等激戰於天王山山麓的山崎(現在的京都府大山崎町及大阪府島本町附近)(山崎之戰),其中羽柴軍約2萬7千(池田恆興4,000、中川清秀2,500、織田信孝、丹羽長秀、蜂屋賴隆等8,000。此外,也有稱羽柴軍兵力4萬餘的史料),明智軍約1萬7千。決戰時由於黑田孝高佔據地勢,加上多數部將選擇支援打出討逆叛徒口號的秀吉軍,明智軍潰敗。光秀循小路欲逃回阪本,卻於當日深夜在小慄棲遭到狩獵落敗武士的土民襲擊而受重傷,最後由家臣溝尾茂朝為之介錯。

  相傳在山崎之戰中,光秀早已離開、沒被殺害,並改姓為南光坊天海、幫助德川家康推翻豐臣秀吉。以下是這傳說的根據:  雖然如此,現今卻沒有留下確實的證據,而且把他們一生重整的話,將達116歲(記錄為108歲;相較之下,另一派主張天海為光秀女婿-明智秀滿的說法,則在年齡上較為合理),以當時來說不太合理,因此還是沒法確定他們是否同一人。  而且也有以下反論:
明智光秀(1528年-1582年-7月2日),出身於美濃國的土岐源氏支脈。通稱十兵衛,雅號咲庵。其父明智光綱早逝,受叔父明智光安照顧。正室為妻木熙子(實為光秀第二任妻子),嫡男是光慶,三女是玉子。