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  艾倫·杜勒斯生於美國紐約州水城市,出身顯赫,家族歷代對國家事務與世界局勢甚有影響力。杜勒斯系長老教會牧師艾倫·梅西·杜勒斯(Allen Macy Dulles)與其妻艾蒂絲·佛斯特(Edith Foster)的五個孩子之一,比後來當上艾森豪總統國務卿的哥哥約翰·佛斯特·杜勒斯年幼五歲,比後來當上外交官的妹妹艾蓮若·藍辛·杜勒斯年長兩歲。外祖父約翰·大眾特在本傑明·哈里森總統任內當國務卿,祖父約翰·威爾屈·杜勒斯(John Welsh Dulles)則是中國長老教會的傳教士,妻子克拉佛·陶德的舅舅羅伯特·藍辛也曾任國務卿。侄子艾弗裡·杜勒斯是羅馬天主教會樞機、耶穌會司鐸,以在福特漢姆大學教授神學聞名於世。  杜勒斯畢業於普林斯頓大學,1916年開始參與外交事務,先後任職美國駐奧地利大使館和美國駐瑞士大使館,1920年與哥倫比亞大學教授之女克拉佛·陶德(Clover Todd)結婚。1922年成為國務院近東事務處長。1926年從喬治華盛頓大學法學院取得法律學位後,因薪資考量辭掉國務院的工作,到其兄約翰·杜勒斯合夥主持的蘇利文與克倫威斯法律事務所上班。輿論一時同聲喧譁,譴責美國政府留不住優秀的外交人才。1927年當上第二任美國外交關係協會董事,1933年後轉任該協會幹事。

  1930年代期間,杜勒斯常在德國活動,學到不少諜報技巧。曾任紐約州州長的威廉·唐諾文人稱「狂野比爾」,他不按牌理出牌,喜歡網羅高階知識分子與專業人員進行諜報工作,因此看上杜勒斯,1941年10月任命他擔任紐約情報協調處行動組組長,該處由英國祕密情報局設立於洛克菲勒中心3603室,為戰略情報局的前身。1942年杜勒斯當上新成立的戰情局瑞士首都情報站站長。1945年3月重點涉入富有爭議性的日出行動,祕密安排與義大利北方的德軍談判投降事宜。杜勒斯的情報工作與德國外交官弗裡茨·科爾貝息息相關,弗裡茨·科爾貝仇視納粹,因此祕密提供機密檔案揭發德方間諜以及德軍Me 262戰鬥機的研發計劃。他也是1945年與義大利德國談判無條件投降的主要角色。  戰後美國情報體系陷入多頭馬車的處境,海軍陸軍各行其事,連聯邦調查局局長鬍佛亦有一統情報體系的野心,遂致使戰情局工作人員心灰意冷作鳥獸散,杜勒斯在歐洲短暫擔任半年的戰情局柏林情報站站長後,也在1945年底珍珠港事變四週年那天回到紐約的法律事務所重操舊業。

  1946年杜魯門總統為整合美國情報工作,設立中央情報總監一職,負責每日向白宮彙報情報摘要。1947年國會為設立中央情報局舉行祕密聽證會,找回杜勒斯作為顧問,開班授課,傳授諜報技巧,與中情局的誕生結下不解之緣。9月18日,依據杜魯門簽署的《國家安全法》,中情局成立,由中央情報總監統領。  在1948年的美國總統大選中,杜勒斯擔任共和黨提名人托馬斯·杜威的首席顧問。杜勒斯兄弟與詹姆斯·佛瑞斯托協助組建政策協調處。1951年杜勒斯擔任中情局副局長,並在艾森豪總統任內當上中情局局長。
艾倫·威爾許·杜勒斯(英語:Allen Welsh Dulles 1893年-4月7日-1969年-1月29日)是首位文人出身且任期最長的美國中央情報總監(美國中央情報局實質領導人),亦是沃倫委員會的一員以及施羅德銀行董事。杜勒斯除了公職身份,也是「蘇利文與克倫威斯法律事務所」專攻公司法的執業律師。