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  於應永12年(1405年),由尾張、遠江、越前守護的斯波義重築城。當初是作為尾張守護所下津城的子城而建成,文明8年(1476年),因守護代織田家的內亂而使得下津城燒燬,文明10年(1478年),守護所轉移到清洲併成為尾張國的中心地。「織田彈正忠家」當主織田信秀任職清洲奉行時以此為居城,此外清洲城一直是「織田大和守家」的本城,事實上已經相當於尾張下四郡守護代織田家本城。  織田信秀將據點移到古渡城以後宗家織田信友為城主。弘治元年(1555年),織田信長聯合織田信光將織田信友殺害,其後信長由那古野改遷至此,並進行大幅的增築,此後10年間清洲城為織田家本據城(清洲之戰)。於永祿6年(1563年),為了準備攻擊美濃國齋藤氏於是信長遷移到小牧山城,此後此城成為番城,無城主。  天正10年(1582年),信長於本能寺之變死亡,重臣們召開清洲會議,決定由次男織田信雄繼承清洲城。天正14年(1586年),由信雄擴建了二重堀大天守、小天守、書院等。小田原合戰後,豐臣秀吉下令移封,但信雄抗命,被除封,此地成為豐臣秀次的領地。文祿4年(1595年)以後為福島正則的居城。慶長5年(1600年),關原之戰東軍利用此城作後方據點,戰後福島正則被轉封到安藝,領主由德川家康的四男鬆平忠吉取代。慶長12年(1607年),家康九男德川義直成為了城主。  慶長14年(1609年),德川家康下令將清洲藩的本城從清州改遷到名古屋,慶長15年(1610年),清州城的城下町被遷移到名古屋城下,清洲城亦被作名古屋城的築城材料。特別是名古屋城御深井丸西北櫓使用了清洲城天守的建材,所以亦被稱作清洲櫓。慶長18年(1613年),名古屋城完工、城下町轉移完成,清洲城成為廢城。

  因為都市開發造成城跡大部分消失,城址被東海道本線以及東海道新幹線分為兩部分、存留至今的只有本丸土塁的一部分。東海道本線以南的城跡(清洲公園)內有信長銅像,以北的城跡(清洲古城跡公園)內有清洲城跡顯彰碑。  現時的清洲城天守是在1989年,舊清洲町町制執行100週年記念的時候重建的。重建的天守位於近鄰城址的清洲文化廣場。  清洲城天守被拆卸後,其建材用於御深井丸西北櫓,現為指定重要文化財。  同時,清洲城的障壁畫轉移到總見寺儲存、現在成為愛知縣指定繪畫。
清洲城是尾張國春日井郡清洲(愛知縣清須市一帶)的城堡。位於尾張國的中心部分,京鎌倉往還與伊勢街道在此合流,由此亦可通往中山道,是一處重要的交通要衝。