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  在蘇格蘭獨立戰爭期間,城堡在英格蘭和蘇格蘭勢力之間幾度易手,也數次被摧毀和重建。愛德華一世在1296年洗劫了貝里克(Berwick)之後,英格蘭人奪得了城堡並在1303年準備將其作為英格蘭國王的居所。1314年,蘇格蘭人在班諾克本(Bannockburn) 取得勝利之後,作為蘇格蘭國王羅伯特一世(Robert the Bruce)的忠實擁躉,威廉·蘭伯頓(William Lamberton)主教重回城堡並將其重新修復。在十四世紀30年代,英格蘭人重奪了城堡,並在1336年加強了它的防衛。英格蘭人最終沒有成功守住城堡。在大衛二世(David II)幼時攝政的安德魯·莫雷爵士(Sir Andrew Moray)帶兵包圍了城堡三週之久,並且攻下了它。 在1336年到1337年間,因為擔憂英格蘭人捲土重來,蘇格蘭人索性將城堡拆毀。  之後的數十年裡,城堡仍舊是廢墟。沃特·特里爾主教(Bishop Walter Trail)在十四世紀末重建了城堡。大約在1400年,新城堡完工,翌年特里爾主教在城堡內去世。今天人們能見到的城堡的基礎就是特里爾時代打下的。

  在接下來的數年內,城堡內住過一些重要人物。1410年,詹姆斯一世國王在曾於此師從聖安德魯斯大學的創立人亨利·瓦德洛主教(Bishop Henry Wardlaw)。詹姆斯二世也曾由詹姆斯·肯尼迪主教(Bishop James Kennedy)。詹姆斯三世就出生在城堡中。  在作為國王住所的這些年間,城堡也是一個臭名昭著的監獄。在西北角的塔樓下的一塊岩石中,開鑿了一個暗無天日的地牢。地牢關過一些被主教裁定為異端的囚犯。1402年,羅斯塞公爵大衛·斯圖爾特(David Stuart, Duke of Rothesay);1425年,默多克公爵(Duke Murdoch)。1478年,大主教帕特里克·格拉罕(Archbishop Patrick Graham)被裁定為精神失常,並被關在自己的城堡內。

  蘇格蘭宗教改革期間,聖安德魯斯城堡成為了宗教迫害和爭議的核心。約翰·諾克斯(John Knox)在描述地牢的時候寫道:“許多上帝的子民被關押在這。”1521年,時任格拉斯哥主教的詹姆斯·比頓(James Beaton)榮升聖安德魯斯的教座。隨著英格蘭新教徒和蘇格蘭天主教堂的對峙升級,比頓修改了城堡的防禦工事,使得它能夠經受住重炮的轟擊。1538年,比頓富有且雄心勃勃的侄子,紅衣主教大衛·比頓接任了主教職務。大衛強烈反對蘇格蘭女王瑪麗和亨利八世的兒子、英格蘭王位繼承人愛德華王子(後來成為愛德華六世)聯姻,這導致了1544年新一輪的爭戰。  蘇格蘭天主教會逐步將境內的新教徒視為投奔英格蘭陣營的叛徒。1546年,大衛·比頓將新教傳教士喬治·威舍特(George Wishart)關押在城堡的海洋之塔(Sea Tower)中,並在三月1日在城堡外處其以火刑。威舍特受難處的地面上鑲嵌著他姓名首字母的磚塊。同年五月,威舍特的好友密謀反對主教。五月26日,他們偽裝成石匠,成功進入當時正在維修的城堡內。在克服守衛之後,他們殺死了比頓主教並將他的屍體掛在他房間的窗戶外。  比頓主教被殺後,新教徒們湧入城堡,成立了蘇格蘭第一個新教教會。第二代阿藍伯爵、攝政王詹姆斯·漢密爾頓下令圍攻城堡。1546年十月,進攻方開始地道戰,但成功被防守方攔截。雙方互相在岩層內開鑿出了兩條地道,這兩條地道在1879年才被發現,今天仍對公眾開放。漢密爾頓風聞英格蘭軍隊正在趕來並且試圖重奪城堡,他隨即在同年十一月4日要求法夫郡的領主們,例如約翰·威姆斯(John Wemyss)帶上手下和所有能夠抵抗海面進攻的火炮。儘管亨利八世起初計劃協助城堡內的新教徒,但入侵的英軍遲遲沒有出現,愛德華六世也沒有送去增援。  1547年四月雙方停戰,約翰·諾克斯進入城堡為守軍佈道,直至圍攻結束。諾克斯一度能夠自由從城堡內進出,前往教區教堂布道。但隨著一隻法國艦隊的到來,這場短暫的和平結束了。隨法軍艦隊的有一位義大利的工程師萊昂·斯特羅齊(Leone Strozz),他指導艦隊對新教徒的據點進行了猛烈的炮擊。防守方的義大利工程師觀察到敵方的火炮是由絞盤操縱的,這樣就可以避免讓進攻方暴露在守軍的火力中。附近的聖薩爾瓦多禮拜堂和聖安德魯斯大教堂的塔樓上也架設了火炮,甚至包括一門蘇格蘭最大的炮。城堡的防禦很快被突破,據匹茲柯特的羅伯特·林賽(Robert Lindsay of Pitscottie)說只花了六小時。落敗的新教徒一部分被法軍帶走並囚禁在法國,剩下的包括諾克斯在內的人則被關在船上做苦工。

  新教徒戰敗後,攝政王的同父異母的弟弟、大主教約翰·漢密爾頓(Archbishop John Hamilton)重修了城堡。1571年,漢密爾頓去世後,城堡主要作為治安官的住所。1606年,蘇格蘭國會剝奪了主教對城堡的所有權。事實上,自1603年起,鄧巴伯爵(Earl of Dunbar)就是城堡的所有者了。1612年,大主教喬治·格拉斯頓(Archbishop George Gledstanes)重新得到了城堡。但試圖恢復大主教之前所有地產的嘗試全部都失敗了。隨著宗教改革在蘇格蘭的最終勝利,主教一職逐漸失去了重要性。威廉三世在1689年最終廢除了主教。聖安德魯斯城堡因為失去了實際功能,很快成為了廢墟。直至1656年,因為城堡已經完全失修,聖安德魯斯自治市議會下令將城堡的部分材料拆下用於修補碼頭。城堡現存的部分主要是南牆、一座方形塔樓、地牢、廚房塔樓和兩條地道。
聖安德魯斯城堡(英語:St Andrews Castle)是位於聯合王國蘇格蘭法夫聖安德魯斯的一座城堡。城堡建於一座毗鄰北海的岬角之上,俯瞰一片叫城堡灘(Castle Sands)的小海灘。從羅傑斯主教(1189年-1202年,萊斯特伯爵之子)時代起,此處就有一座城堡存在。在新教改革之前,蘇格蘭宗教中心一直位於聖安德魯斯,所以富有且有權有勢的主教均會選擇住在這座城堡裡。聖安德魯斯大主教在拉丁文特許狀內將城堡指定為他們的行宮。