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  文龜元年(1501年)本願寺蓮如六子蓮淳在長島創立願證寺,類似一種國人領主組織,門徒約10萬人,擁有石高10萬石且不受任何勢力管轄(包括附近逐漸強大的織田氏和齋藤氏),形成自治。織田信長統一尾張後持續追討從稻葉山城逃出的齋藤龍興。在信長上洛後對伊勢北部進行侵略,招至門徒眾反抗,但信長並未介入爭端。

  在元龜元年(1570年),本願寺顯如於9月13日晚間號召信徒參加野田、福島城之戰在,顯如更傳書給近江、贊岐、筑後等各地信徒表示跟織田信長為敵之意,一向一揆就此正式跟織田信長對立,當織田信長將朝倉義景、淺井長政包圍在比叡山時(志賀之陣),伊勢國北部的長島一向一揆在願證寺住持證意的領導下,蜂起進攻伊勢、尾張兩國邊境的小木江城,作為城主的織田信長七弟織田信興雖然奮戰,但依然寡不敵眾,最後於天守切腹自殺。

  翌年元龜2年(1571年)5月,織田信長揮師5萬進逼伊勢長島,企圖攻打長島一向一揆,織田信長將本陣設在津島,全軍分成三方發動攻勢,除了信長本陣外,中筋口由佐久間信盛、淺井政貞、山田勝盛、長谷川與次、和田新介、中島豐後進攻。川西的多芸山大田口一帶由柴田勝家、市橋長利、氏家卜全、安藤守就、稻葉一鐵、冢本小大膳、不破光治、丸毛長照、飯沼長繼進攻。佐久間信盛在香取口松木川討取部分一向一揆,到5月16日時大田口的織田軍在多藝山一帶放火後決定撤軍。  但織田軍在撤退時被一向一揆利用地形,在山勢與大河包夾的狹道對織田軍發動攻擊,用弓矢與鐵砲一起射擊,導致織田軍的混亂,柴田勝家雖領軍迎擊,與一向一揆激戰,但一向一揆利用山勢一波波進攻,混戰之中,柴田勝家的馬印一度遭到一向一揆奪取,柴田家臣毛受勝照雖年僅17歲,卻勇猛地衝入敵軍陣中奪回勝家的馬印,獲得柴田勝家的讚賞,但部分一向一揆隨後由大田川乘50多艘船隻來攻,用弓矢與鐵砲射擊織田軍,連柴田勝家也被流矢射傷,在柴田勝家負傷後,安藤守就代他指揮織田軍應戰,但激戰之際安藤守就也受到重創,在柴田勝家、安藤守就負傷下,織田軍終究不敵退卻,最後由氏家卜全指揮殿軍阻攔一向一揆的追擊,但稻葉城的太田甚兵衛倒戈一向一揆方,結果氏家卜全就在大田村一帶遭到一向一揆包圍戰死,其家臣弓削修理亮殉主自殺,企圖搶奪卜全遺體的家臣桑原土佐守、西堀勘兵衛等戰死,最終由飯沼長繼率20人反擊,在混戰中生擒一向一揆的僧官下間賴旦,但一向一揆眾又衝出將下間賴旦救回,飯沼軍也全軍潰散,飯沼長繼隻身逃往駒尾。  織田家此戰以失敗告終,陣亡數百人,一柳直次、種田正元等戰死。而願證寺的住持證意壯年逝世,住持之位由年僅11歲的兒子顯忍繼承。

  天正元年(1573年)時,織田信長在消滅淺井氏和朝倉氏後,於9月24日再度對長島一向一揆發動攻勢,織田信長戰前要透過織田信雄調動船隻在伊勢大湊會合。25日時,織田信長在太田城會合近江豪族於26日越過八風峠進入伊勢桑名,並派遣佐久間信盛、羽柴秀吉、蜂屋賴隆跟丹羽長秀攻破一向一揆方的西別所城,戰後也盡殺城中男女,柴田勝家跟瀧川一益則進攻一向一揆方在阪井城籠城的片岡氏,片岡氏被包圍後,獻出人質投降織田家。柴田勝家跟瀧川一益在10月6日離開阪井城後轉往進攻深谷部城的近藤氏,織田軍對深谷部城還發動金堀眾眾攻城,近藤家不敵降伏。  10月8日時,織田信長進軍至東別所,鄰近的伊阪、萱生、赤堀、田邊、桑部、千草、長深等豪族相繼投降織田信長,並獻上人質表示歸順。白山城的中島將監堅持不降,織田信長便派出佐久間信盛、蜂屋賴隆、丹羽長秀、羽柴秀吉四人領兵攻打白山城,在白山城四周堆土築丘,派金堀眾攻城,就在最終攻撃前,中島將監趕緊向織田家表示降伏。  織田信長平定北伊勢一帶,消減了長島一向一揆過半的勢力,隨後更修築矢田城,安排瀧川一益入駐,織田軍後在10月25日決定迴歸。但織田軍撤退時選擇草木叢生的多藝山方向撤走,遭到一揆方利用地形追擊,一向一揆招來甲賀、伊賀的名人,以弓矢、鐵砲射殺織田軍,織田信長安排林秀貞之子宿老林通政作為殿軍,林通政與一向一揆眾力戰數回,最終與手下百餘人一同戰死,林氏家臣賀茂兄弟亦雙雙陣亡,織田軍損傷不小,時值天降豪雨,織田家士兵的陣亡者有的戰死有的則是凍死,織田信長在半夜回到大垣城,在26日退回岐阜城。

  兩度征伐失敗後,織田信長在天正3年(1575年)7月13日第三度率領數萬人揮師進攻長島一向一揆,先派出長子織田信忠率2萬兵馬出擊,當日於津島會師,在14日時對長島發動攻擊,織田信長在東邊的市江口安排織田信忠、織田信包、織田秀成、織田長利、織田信成、織田信次、齋藤長龍、簗田廣正、森長可、阪井越中守、池田恆興、長谷川與次、山田勝盛、梶原景久、和田定利、中島豊後守、關成政、佐藤秀方、市橋伝左衛門、冢本小大膳等人發動攻勢。  西邊的香取口則由柴田勝家、佐久間信盛為大將、稻葉一鐵、稻葉貞通、蜂屋賴隆、蒲生賢秀跟蒲生氏鄉父子從鬆之木渡河,兵力約為1萬,對岸的一向一揆以下間玄賴為主將,領2百艘軍船防備,蒲生氏鄉作為先鋒渡河作戰,織田軍迅速擊潰一向一揆眾,斬殺500敵軍。  織田信長則親率主軍至中央的早尾口,率領羽柴秀長、淺井政貞、丹羽長秀、氏家直通、安藤守就、飯沼長繼、不破光治、不破勝光、丸毛長照、丸毛兼利、佐佐成政、市橋長利、前田利家、中條家忠、河尻秀隆、織田信廣、飯尾尚清、金森長近,並安排織田信雄率領水軍從桑名出擊,一向一揆也在沿岸加強防備。  一向一揆在長島約有數千人,為防備織田信長的主力軍,在小木江村進行封鎖,織田信長遂分兵由羽柴秀長、淺井政貞進軍<unk>橋正面,一向一揆則聚集船隻試圖渡河到對岸襲擊織田軍,但被丹羽長秀所擊退,隨後前洲、海老江島、加路戶、<unk>浦島等一揆方據點也遭到織田軍焚燬。交戰中,稻葉一鐵斬首60人,市橋長利跟不破光治在進攻一揆方據點時,雖遇到一揆方投降,但兩人不敢接受。  15日時,九鬼嘉隆、瀧川一益、伊藤實信、水野守隆率領安宅船,跟島田秀滿、林通勝率領的囲船組成船團,集合蟹江、荒子、熱田、大高、木多、寺本、大野、常滑、野間、內海、桑名、白子、平尾、高鬆、阿濃津、楠、細頸等尾張各地計程車兵走水路對一揆方進行攻擊,織田信雄則集合垂水、鳥屋尾、大東、小作、田丸、阪奈井等伊勢各地計程車兵乘大船參加作戰,兵力進一步增加的織田軍對通往長島的各路發起攻擊,將一向一揆逼迫退往長島。  一向一揆受織田軍壓迫,退往<unk>橋、大鳥居、屋長島、中江、長島五城,織田軍以織田信廣、織田信成、織田長利、氏家直通、安藤守就、飯沼長繼、淺井政貞、水野信元、橫井雅樂守進軍<unk>橋口,大鳥居由柴田勝家、稻葉一鐵父子跟蜂屋賴隆在今島佈陣監視。阪手郷一帶由佐久間信盛父子率領近江眾佈陣,長島的東推付郷則由市橋長利、不破光治、丹羽長秀佈陣、加路戶島口由織田信包、林通勝、島田秀滿率領尾張眾由上百艘船隻組成的船團從海上進行攻擊,南邊的大島口由織田信雄、織田信孝率領桑名眾跟伊勢船團進攻。  大鳥居、<unk>橋遭到織田軍以大鐵砲毀去塀、櫓後發動猛攻,城中的一向一揆勢試圖降伏織田家換取赦免,但織田信長堅決不願受降,持續包圍進行斷糧戰術。8月2日夜間,遭到織田軍籠城的大鳥居里的一向一揆勢趁風雨想逃出城池,結果遭到織田家臣蒲生氏鄉追撃,斬首男女2千人,其耳鼻都被削下,織田信長將一揆方陣亡者的耳鼻送入敵陣,一向一揆眾大感驚怕。8月12日時<unk>橋的一向一揆眾勢已交出城池為條件並參加進攻長島城為條件降伏,在織田信長允許後,<unk>橋的一向一揆眾在前往長島之時卻直接逃入城中,織田信長遂率全軍將長島城團團包圍,切斷其糧道。  在一向一揆被織田軍包圍在長島城同時,本願寺顯如也去信武田勝賴,希望武田家出兵牽制織田信長,武田勝賴也在8月24日回信承諾將出兵尾張、三河,但武田勝賴當年9月卻是出兵遠江國跟德川家康在天龍川對峙。  在歷經約3個月的包圍後,長島城內糧盡力屈,一向一揆眾在9月29日降伏開城,獲織田信長允降的一向一揆眾乘船出城,但織田軍卻出爾反爾,安排了數千挺鐵砲射擊船隻,企圖逃跑的一揆眾也被埋伏在河邊的織田軍殺害,連長島一向一揆首領願證寺的顯忍也被織田軍殺害。  一向一揆眾獲知織田信長違約後,七、八百人赤身裸體不要命地衝入織田軍陣勢裡,造成織田家一門眾中信長的親兄弟織田信廣、織田秀成,叔父織田信次,從兄弟織田信昌、織田信成、妹夫織田信直、佐治信方戰死,家臣和田定利、高木光秀、小瀨清長、平手久秀、山田勝盛、赤見左衛門、佐渡民部大輔等陣亡,伊勢武將峰八郎四郎盛祐、鹿伏兔六郎四郎、關盛信之子關四郎盛宗戰死。  受到織田軍反擊後,一向一揆由多芸山、北伊勢口逃散,退往石山本願寺,而憤怒的織田信長也對一向宗施行報復,用數重柵欄包圍住長島和中江兩砦,在四周放火將留在城中約2萬名男女全部燒死。部分一向一揆眾則經由水路投往武田家,結果在10月14日遭到德川家康派遣寺島鐵之丞襲擊。

  長島一向一揆眾被鎮壓後,織田信長將北伊勢五郡跟長島城封給瀧川一益,峰城、鹿伏兔城交給織田信孝,其中峰城賜給岡本太郎左衛門尉,鹿伏兔左京繼承鹿伏兔城。  當時13歲的願證寺住持顕忍戰後一度四方逃亡,所幸在流落近江日野郡時受到領主蒲生氏鄉的收留,後來顯忍也在氏鄉的協助下於日野再興願證寺。
長島一向一揆(平假名:)是1570年至1574年間與石山合戰同時發生的戰爭。