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  美國大使館地址為東京都港區赤阪一丁目10番5號,與千代田區內,日本國會所在的永田町和日本政府各部會雲集的霞關均距離不遠。最近的車站是使館正門西北方的東京地下鐵溜池山王站,銀座線和南北線均可直達。  在大使館東側有一條稱作「靈南阪」()的坡道,而這條街在日本有時會用來當成美國大使館的代稱。

  美國駐日大使館與華盛頓的日本駐美大使館同為美日關係中的重要機構。除了與日本官方單位的互動、資訊交換之外,主要就是支援在日美國公民與國民、提供外交服務與緊急援助等,也辦理日本國民及第三國在日人士的赴美簽證申請。更廣泛的業務範圍還包括美國文化推廣、觀光促進及其他事務。近年來,涉及的重要課題包括了瘋牛病爭議期間的美牛進口、駐日美軍重編等。  除了東京的大使館外,美國在日本還設有大阪、札幌、那霸的總領事館,以及福岡和名古屋的領事館,均由東京大使館管轄。  由於前駐日大使曾在任內離開日本一段時間,因此副館長唐偉康(英語:Kurt Tong)於2013年8月12日起擔任臨時代辦。10月16日,確定由卡洛琳·肯尼迪接任下屆美國駐日大使。  2017年1月18日,卡洛琳·肯尼迪卸任回國。  美國第45任總統唐納德·特朗普有意任命其過渡團隊成員、商界出身的威廉·哈格蒂出任第30任駐日大使。日本也巳同意此任命。威廉·哈格蒂9月1日於皇居向日本天皇明仁呈交國書。  2019年7月22日,威廉·哈格蒂乘飛機回國,結束大使職務。

  

  美國於1859年在江戶開設第一座公使館,由湯森·哈里斯擔任首屆公使。辦事處設在元麻布地區的裡。1875年,館址遷移到築地一帶、接近隅田川的一塊外籍人士居住區,目前該地已建為聖路加花園大樓。1890年時,才遷到目前大使館的所在地。  1905年以後,在日俄戰爭中獲得勝利的日本已逐漸被西方列強視為地位平等的國度,而陸續將其駐日代表處升級為大使館。美國駐日公使館則是在1906年1月升等為美國大使館的。

  1941年12月8日珍珠港事件開啟了太平洋戰爭之後,美國駐東京大使館很快就跟著關閉,使館僱員(包括武官)都被扣留在使館院區內至1942年6月為止,之後他們才從日本搭船,取道葡屬東非返美。  1945年二戰結束、盟軍進佔日本後,由於掌管日本行政的佔領軍機構——盟軍最高司令部是直接由美軍組成的,因此仍沒有恢復美國大使館的營運。直到舊金山和約的簽訂使日本重新成為主權國家、進而重建對各國的邦交後,美國駐日大使館才於1952年4月28日再度開張。  1976年,由美國建築師設計的館舍竣工,並持續使用到今天。

  目前由美國駐日大使館使用、約13,000平方米的街區,是自1890年起便持續承租的日本國有地。2007年時,《讀賣新聞》報導稱美國聯邦政府自1998年起即積欠日方將近10年份的用地租金。這是由於日方因應物價上漲,將地租調高為原10倍的250萬日元(1993年至1997年的平均值),使美國方面不滿,以「根據1896年契約書裡對漲價幅度的規定,不能接受如此的大幅調漲」為由,而拒絕支付。在此之前,美日兩國於1974年、1983和1998年即三度為了價錢而派員會面商討,但到1998年都未能達成共識。在美國拒繳地租後,談判更是陷入僵局。  實際上,每年250萬元的資料,無論是相較於赤阪一帶的地價,還是與其他國家駐日使館的付款對比,都已顯得低廉。例如英國駐日大使館為了使用其在皇居護城河旁佔地35,000平方米的使館院區,而必須繳納每年達3,500萬日元的租金。日本外務大臣麻生太郎表示「這樣的價格已有失公允。將會適當檢視此事件,並(與美方)進行商討」。  到該年12月7日時,美國才同意將累積至7,000萬日元的欠款償清,並願接受兩國對今後租金調漲而達成的共識(協議內容表示1998～2007年間每年700萬的租金、至2008～2012年間調為1000萬、2013～2027年間增至1500萬)。除該事件之外,在其他同樣透過租賃而獲得用地的駐日大使館中,沒有更多逾期未繳租金的案例。
美國駐日大使館(英語:Embassy of the United States in Tokyo)是美國在日本東京都設定的外交代表機構,亦為的辦事處。