기시 노부스케 내각 기간인 1959년부터 1960년까지 미일상호방위조약 체결을 둘러싼 "안보투쟁"의 일환으로 전국에서 대규모 시민·학생 운동이 벌어지고, 여야 갈등이 심화되는 등 정국 불안이 이어졌지만, 1960년 제29회 중의원 의원 총선거에서 일본사회당과 민사당의 분열을 틈타 의석을 오히려 늘렸다. 시민 주도의 대규모 시위에 놀란 자민당 정권은 국가 운영의 우선 순위를 경제 발전에 초점을 맞추어, 정부 주도의 장기 경제 발전 계획인 "국민 소득 배증 계획"을 실시하고, 여기에 한국 전쟁 기간 동안의 특수 효과까지 겹치면서 급속도로 경제를 재건한 일본은 1955년부터 1973년까지 무려 18년간 연평균 10% 이상의 경제 성장을 이룩하는 고도경제성장의 시기에 접어들게 된다. 이렇게 일본에서 고도경제성장이 일어남에 따라 여러 사회 문제에 대한 대중의 관심도 감소하면서 사실상 안보투쟁 이후 일본의 사회운동은 퇴조의 길에 접어들게 되었다. 이후 자민당은 "대화의 정치"를 내세우며 일본사회당 등 야당과의 협력을 도모하여 정국 또한 안정되어 가기 시작했다.

1963년 10월, 자민당 조직조사회장이었던 미키 다케오가 당의 현대화에 관한 자문 보고서를 정리해 발표했다. 이 보고서에는 당시 자민당을 지배하고 있던 파벌의 폐해에 대한 내용이 담겼고, 더 이상의 당내 갈등을 막기 위해 파벌을 없애야 할 필요성과 함께 각 파벌 수뇌부에 몰리는 정치 자금을 모두 당 집행부가 관리하는 것으로 일원화해야 한다는 의견도 담겼다. 그러나 총재였던 이케다 하야토는 "미키 보고서 따위는 신경 쓸 필요 없다. 저런 건 아무 의미도 없다"고 비공식 회견에서 말하는 등 각 파벌에게는 받아들이기 힘든 내용이었다. 이후 보고서 내용에 따라 형식적으로나마 모든 파벌이 해산됐지만, 이미 나뉘어진 당내 세력의 갈등을 막기에는 역부족이었다.

1964년, 이케다 하야토는 질병을 이유로 총리대신 및 자민당 총재직에서 사퇴할 뜻을 표명하고, 자신의 후계자로 사토 에이사쿠를 지명했다. 같은 해 오노 반보쿠가 사망했고, 다음 해인 1965년 7월에는 고노 이치로가 사망하고 뒤이어 8월에는 이케다 하야토가 사망하면서 사토 에이사쿠를 위협하는 당내 라이벌이 사실상 사라진 상태가 되었다. 1966년에는 "검은 안개 사건"으로 불리는 정치 스캔들이 발생하여 여러 거물급 정치인들이 낙마하는 일이 속출했고, 이에 자민당은 당내외의 비판에 시달리며 여론이 악화, 1967년에 실시된 제31회 중의원 의원 총선거에서 고전이 예상됐지만, 무소속 당선자를 영입하여 안정 다수 의석을 확보하는 데 성공했다. 사토 에이사쿠는 자신에 우호적인 인사를 전면에 포진시켜 당을 완벽하게 장악한 뒤, 당 총재 4선을 하며 한일 국교 정상화를 이끌어내고, 공해 대책 및 오키나와 반환을 실현하며 7년 8개월간 장기 집권하였다.

이렇게 자민당은 창당 때부터 1960년대까지 선거를 치를 때마다 입후보자가 감소하고 득표율도 조금씩 감소해 갔으나, 전체적으로 보면 안정기였다. 한편 자민당은 타지역으로부터의 유입 인구가 많은 대도시나 베드타운 지역에서는 비교적 열세를 보였으며, 이들 지역에서는 일본사회당이나 일본공산당 등 진보 성향 정당이 강세를 보였다. 그러나 이후 사회당이 분열되어 민주사회당이 창당되고, 공명당 등 중도 성향 정당이 약진하며 진보 성향 정당이 도시 지역의 기반을 상당 부분 잃은데 비해, 자민당은 지지 기반을 비교적 안정적으로 유지했다.
1955년부터 1973년까지 일본의 연평균 경제 성장률은?
연평균 10% 10%