З прийняттям 28 червня 1996 року Конституції України розпочався новий період у діяльності Ради. Указом Президента України від 30 серпня 1996 року N 772 відповідно до статті 107 Конституції України було також утворено Апарат Ради. Указом Президента України від 4 жовтня 1996 року N 927 затверджено Положення про Апарат Ради (нову редакцію Положення затверджено Указом Президента України від 14 жовтня 2005 року № 1446).