In biology, a ring species is a connected series of neighbouring populations, each of which interbreeds with closely sited related populations, but for which there exist at least two "end populations" in the series, which are too distantly related to interbreed, though there is a potential gene flow between each "linked" population and the next. Such non-breeding, though genetically connected, "end populations" may co-exist in the same region (sympatry) thus closing a "ring". The German term , meaning a circle of races, is also used.

Ring species represent speciation and have been cited as evidence of evolution. They illustrate what happens over time as populations genetically diverge, specifically because they represent, in living populations, what normally happens over time between long-deceased ancestor populations and living populations, in which the intermediates have become extinct. The evolutionary biologist Richard Dawkins remarks that ring species "are only showing us in the spatial dimension something that must always happen in the time dimension".

Formally, the issue is that interfertility (ability to interbreed) is not a transitive relation; if A breeds with B, and B breeds with C, it does not mean that A breeds with C, and therefore does not define an equivalence relation. A ring species is a species with a counterexample to the transitivity of interbreeding. However, it is unclear whether any of the examples of ring species cited by scientists actually permit gene flow from end to end, with many being debated and contested.

History

The classic ring species is the Larus gull. In 1925 Jonathan Dwight found the genus to form a chain of varieties around the Arctic Circle. However, doubts have arisen as to whether this represents an actual ring species. In 1938, Claud Buchanan Ticehurst argued that the greenish warbler had spread from Nepal around the Tibetan Plateau, while adapting to each new environment, meeting again in Siberia where the ends no longer interbreed. These and other discoveries led Mayr to first formulate a theory on ring species in his 1942 study Systematics and the Origin of Species. Also in the 1940s, Robert C. Stebbins described the Ensatina salamanders around the Californian Central Valley as a ring species; but again, some authors such as Jerry Coyne consider this classification incorrect. Finally in 2012, the first example of a ring species in plants was found in a spurge, forming a ring around the Caribbean Sea.

Speciation
The biologist Ernst Mayr championed the concept of ring species, stating that it unequivocally demonstrated the process of speciation. A ring species is an alternative model to allopatric speciation, "illustrating how new species can arise through 'circular overlap', without interruption of gene flow through intervening populations…" However, Jerry Coyne and H. Allen Orr point out that rings species more closely model parapatric speciation.

Ring species often attract the interests of evolutionary biologists, systematists, and researchers of speciation leading to both thought provoking ideas and confusion concerning their definition. Contemporary scholars recognize that examples in nature have proved rare due to various factors such as limitations in taxonomic delineation or, "taxonomic zeal"—explained by the fact that taxonomists classify organisms into "species", while ring species often cannot fit this definition. Other reasons such as gene flow interruption from "vicariate divergence" and fragmented populations due to climate instability have also been cited.

Ring species also present an interesting case of the species problem for those seeking to divide the living world into discrete species. All that distinguishes a ring species from two separate species is the existence of the connecting populations; if enough of the connecting populations within the ring perish to sever the breeding connection then the ring species' distal populations will be recognized as two distinct species. The problem is whether to quantify the whole ring as a single species (despite the fact that not all individuals interbreed) or to classify each population as a distinct species (despite the fact that it interbreeds with its near neighbours). Ring species illustrate that species boundaries arise gradually and often exist on a continuum.

Examples

Many examples have been documented in nature. Debate exists concerning much of the research, with some authors citing evidence against their existence entirely. The following examples provide evidence that—despite the limited number of concrete, idealized examples in nature—continuums of species do exist and can be found in biological systems. This is often characterized by sub-species level classifications such as clines, ecotypes, complexes, and varieties. Many examples have been disputed by researchers, and equally "many of the [proposed] cases have received very little attention from researchers, making it difficult to assess whether they display the characteristics of ideal ring species."

The following list gives examples of ring species found in nature. Some of the examples such as the Larus gull complex, the greenish warbler of Asia, and the Ensatina salamanders of America, have been disputed.

Acanthiza pusilla and A. ewingii
Acacia karroo
Alauda skylarks (Alauda arvensis, A. japonica and A. gulgula)
Alophoixus
Aulostomus (Trumpetfish)
Camarhynchus psittacula and C. pauper
Chaerephon pumilus species complex
Ensatina salamanders
Euphorbia tithymaloides is a group within the spurge family that has reproduced and evolved in a ring through Central America and the Caribbean, meeting in the Virgin Islands where they appear to be morphologically and ecologically distinct.
Great tit (however, some studies dispute this example)
The greenish warbler (Phylloscopus trochiloides) forms a species ring, around the Himalayas. It is thought to have spread from Nepal around the inhospitable Tibetan Plateau, to rejoin in Siberia, where the plumbeitarsus and the viridanus appeared to no longer mutually reproduce.
Hoplitis producta
House mouse
Junonia coenia and J. genoveva/J. evarete
Lalage leucopygialis, L. nigra, and L. sueurii
Larus gulls form a circumpolar "ring" around the North Pole. The European herring gull (L. argentatus argenteus), which lives primarily in Great Britain and Ireland, can hybridize with the American herring gull (L. smithsonianus), (living in North America), which can also hybridize with the Vega or East Siberian herring gull (L. vegae), the western subspecies of which, Birula's gull (L. vegae birulai), can hybridize with Heuglin's gull (L. heuglini), which in turn can hybridize with the Siberian lesser black-backed gull (L. fuscus). All four of these live across the north of Siberia. The last is the eastern representative of the lesser black-backed gulls back in north-western Europe, including Great Britain. The lesser black-backed gulls and herring gulls are sufficiently different that they do not normally hybridize; thus the group of gulls forms a continuum except where the two lineages meet in Europe. However, a 2004 genetic study entitled "The herring gull complex is not a ring species" has shown that this example is far more complex than presented here (Liebers et al., 2004): this example only speaks to the complex of species from the classical herring gull through lesser black-backed gull. There are several other taxonomically unclear examples that belong in the same species complex, such as yellow-legged gull (L. michahellis), glaucous gull (L. hyperboreus), and Caspian gull (L. cachinnans).
Pelophylax nigromaculatus and P. porosus/P. porosus brevipodus (the names and classification of these species have changed since the publication suggesting a ring species)
Pernis ptilorhynchus and P. celebensis
Perognathus amplus and P. longimembris
Peromyscus maniculatus
Phellinus
Platycercus elegans (Crimson rosella) complex
Drosophila paulistorum
Phylloscopus collybita and P. sindianus
Phylloscopus (Willow warblers)
Powelliphanta
Rhymogona silvatica and R. cervina (the names and classification of these species have changed since the publication suggesting a ring species)
Melospiza melodia, a song sparrow, forms a ring around the Sierra Nevada of California with the subspecies heermanni and fallax meeting in the vicinity of the San Gorgonio Pass.
Todiramphus chloris and T. cinnamominus

See also
Dialect continuum, a similar concept in linguistics
Intergradation

References

External links
 Greenish Warbler
 Greenish Warbler maps and songs
 Ensatina salamander
 , by Peter Hadfield (potholer54)
 Nova Scotia Museum of Natural History: Birds of Nova Scotia
 Hybrid Gulls Breeding in Belgium

Species
Evolutionary biology
생물학에서 고리종(, , )이란 이웃한 개체군들이 한 계열을 이루며 이어진 것을 가리킨다. 이때 각각의 개체군들은 가까운 개체군들과 교배가 가능하며, 연결되어 있는 각 개체군 사이에는 유전자의 이동이 가능하지만, 계열의 양쪽 말단 개체군들은 교배가 불가능하다. 이처럼 유전적으로 연결되어 있으면서도 교배가 불가능한 말단의 개체군들이 동일한 지역에 공존함으로써 폐쇄된 고리를 만들 수도 있다.

고리종은 오래 전 단절된 조상 개체군들과 현재 존속하는 개체군들 사이에서, 그 중간 단계 개체군들은 멸절하고, 시간적 경과에 따라 발생한 결과를 현존하는 개체군들 안에서 보여준다. 이 때문에 고리종은 개체군들이 유전적으로 분화하면서 시간이 경과함에 따라 어떤 일이 일어나는지를 보여주는 것으로서 진화의 증거로 거론되어왔다. 리처드 도킨즈는 고리종들은 "시간적 차원에서 틀림없이 늘 발생하고 있는 일을 공간적 차원에서 보여주고 있을 뿐"이라고 말한다.

형식상, 상호 교배가능성은 추이적 관계가 아니며, 즉, '가'와 '나'가 교배 가능하고, '나'와 '다'가 교배가능하다고 해서 '가'와 '다'가 교배가능한 것은 아니며, 동치관계를 이루지는 않는다. 고리종은 교배 관계의 추이성에 대한 반례이다. 그러나 과학자들에 의해 언급된 고리종들의 모든 예에서 실제로 한 끝에서 다른 끝으로 유전자 이동이 가능한지는 불분명하다.

정의 문제 
고리종은 생물계를 별개의 종들로 구분하고자 하는 이들에게 종 문제를 제기하는 흥미로운 사례가 된다. 분리된 두 종들로부터 한 고리종을 찾아내기 위해서는 전적으로 연결 개체군들이 존재해야만 한다. 고리 안에서 번식 관계를 이루는 연결 개체군들이 충분히 절멸하면 고리종의 양 극단 개체군들은 두 개의 서로 분리된 종으로 인정될 것이다.

문제는 (모든 개체들이 교배 가능하지는 않다는 사실에도 불구하고) 고리 전체를 단일한 종으로 파악할 것인가 혹은 (각 개체군이 이웃한 군들과 교배 가능하다는 사실에도 불구하고) 각 개체군을 별개의 종으로 분류할 것인가 하는 것이다. 고리종들은 종 개념이 통념만큼 그리 뚜렷하지 않다는 것을 예증한다.

알려진 예

역사 
소수의 생물들만이 고리종의 정의에 부합하는 것으로 나타난다. 고전적인 예로는, 1925년 조나단 드와이트가 북극 주변에 존재하는 갈매기속이 고리종임을 발견하였다. 하지만 최근에 이것이 실제로 고리종인지에 대한 의문이 제기되었다. 1938년, 클로드 뷰캐넌 타이스허스트(Claud Buchanan Ticehurst)는 티베트 고원 주변의 네팔에서 서식하는 버들솔새가 확산하여 각각의 새로운 환경에서 적응하면서 고리의 양 끝이 시베리아 지역에서 다시 만났으나 더 이상 교배가 불가능하다는 가설을 세웠다. 이들 및 여타 발견들에 근거하여 에른스트 마이어(Ernst Mayr)가 1942년 자신의 연구인 Systematics and the Origin of Species (계통분류와 종의 기원)에서 처음으로 고리종 이론을 정식화하였다.. 또한, 1940년대 로버트 스테빈스가 캘리포니아주 샌트럴 벨리 근처에 서식하는 엔사티나 도롱뇽이 고리종이라고 판단하였으나 어떤 학자들은 이 분류가 부정확한 것이라고 간주한다. 마지막으로, 2012년에 식물의 첫 고리종의 예가 카리브 해 주변에 서식하는 대극과의 대은룡 Euphorbia tithymaloides에서 발견되었다.

갈매기속 (Larus) 

고리종의 전형적인 예로는 북극에 "고리"를 만들며 서식하는 갈매기속이 있다. 이 갈매기의 서식 범위는 북극을 중심으로 하는 고리를 이루고 있으며, 보통은 갈매기 개체들이 북극을 통과하여 지나가지 않는다.

영국과 아일랜드 지역에 서식하는 유럽재갈매기(L. argentatus argenteus)는 북아메리카에 서식하는 미국재갈매기(L. smithsonianus)와 번식 가능하며, 미국재갈매기는 동시베리아재갈매기(L. vegae)와 번식 가능하며, 이 종은 다시 재갈매기(L. vegae birulai)와 번식 가능하며 다시 이종은 줄무늬노랑발갈매기(L. heuglini)와 번식 가능하다. 이 종은 다시 시베리아 북부에 서식하는 서양재갈매기(L. fuscus)와 번식 가능하다. 마지막은 다시 영국을 포함하는 유럽에 서식하는 유럽재갈매기와 번식이 가능해야 한다.

그러나, 유럽재갈매기와 서양재갈매기는 일반적으로 교잡이 불가능할 만큼 서로 다르다. 따라서, 갈매기 군은 유럽에서 두 분지들이 만나는 경우 이외에는 연속체를 이루고 있다.

그러나 2004년 "The herring gull complex is not a ring species"(재갈매기 복합군은 고리종이 아니다)라는 제목의 유전자 연구에서 이 예는 위에서 제시된 것보다 훨씬 더 복잡하다는 것을 보여주었다. (Liebers et al., 2004) 이 예는 서양재갈매기로부터 유럽재갈매기에 이르는 종 복합군에 대해서만 말할 뿐이다. 노란다리갈매기(L. michahellis), 흰갈매기(L. hyperboreus), 카스피해갈매기(L. cachinnans) 같이 동일한 종 복합군에 속한 몇몇 예들은 분류학적으로 불분명하다.

버들솔새 (Phylloscopus trochiloides) 

버들솔새(Phylloscopus trochiloides)는 히말라야 산맥을 중심으로 하여 종들의 고리를 이루고 있다. 버들솔새에 대해 제기된 가설에 따르면, 이 새는 서식 환경이 좋지 않은 티베트 고원 주변 네팔로부터 확산하였는데, 시베리아에서 plumbeitarsus와 viridanus로서 다시 만나게 되었을 때는 상호 번식 불가능함이 드러났다는 것이다.

노래참새 (Melospiza melodia) 
노래참새(Melospiza melodia)는 캘리포니아주 시에라네바다 산맥을 중심으로 한 고리형 모양으로 서식하고 있으며 두 아종인 heermanni와 fallax는 샌고르고니오 고개에서 서식 불가능하게 진화하였다.

대은룡 (Euphorbia tithymaloides) 
대은룡(Euphorbia tithymaloides)는 대극과에 속하는 종으로, 중앙아메리카와 카리브해에서 고리 모양으로 번식하고 진화하여 버진 제도에서 만날 때에는 형태학적, 생태학적 구분을 보이게 되었다.

더 보기 
 연속 변이
 종분화
 근지역종분화 또는 축소적 종분화
 방언 연속체
 은성종 복잡성 (Cryptic species complex)
 종군
 종 문제
 상호이행

각주

참고 문헌 

 
 
 
 Nova Scotia Museum of Natural History: Birds of Nova Scotia
 Adriaens, P. Hybrid Gulls Breeding in Belgium

외부 링크 
 Greenish Warbler
 Greenish Warbler maps and songs
 Ensatina salamander
 Ring species -- the abridged version, by Peter Hadfield alias potholer54

진화생물학